Efectos del fósforo

Scientific Reports volumen 12, Número de artículo: 7268 (2022) Citar este artículo

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La deficiencia de fósforo (P) en suelos agrícolas es una preocupación mundial. La modificación con fósforo del biocarbón, un acondicionador común del suelo producido por pirólisis de desechos y residuos, puede aumentar la disponibilidad de fósforo y mejorar la calidad del suelo. Este estudio tiene como objetivo investigar los efectos del biocarbón modificado con P como enmienda del suelo sobre el crecimiento y la calidad de una planta medicinal (Pseudostellaria heterophylla). P. heterophylla se cultivó durante 4 meses en suelo laterítico enmendado con biochar (cáscara de maní) modificado con P y sin modificar en dosis de 0, 3% y 5% (en masa). En comparación con el biocarbón no modificado, el biocarbón modificado con P redujo el Cd de metales pesados disponible en el suelo hasta en un 73,0 % y la succión osmótica en la zona de la raíz hasta en un 49,3 %. La aplicación de biocarbón modificado con P al 3 % y al 5 % promovió significativamente el rendimiento de tubérculos de P. heterophylla en un 68,6 % y un 136,0 %, respectivamente. Esto fue diferente al tratamiento con biocarbón no modificado, donde el rendimiento del tubérculo se estimuló con una dosis del 3% pero se inhibió con una dosis del 5%. Las concentraciones de ingredientes activos (es decir, polisacáridos, saponinas) en el tubérculo aumentaron entre un 2,9% y un 78,8% con la enmienda de biochar modificada con P en comparación con el control, lo que indica una mejor calidad del tubérculo. Este estudio recomendó la aplicación de biocarbón modificado con P al 5% para promover el rendimiento y la calidad de P. heterophylla.

El fósforo (P) es un elemento esencial para el crecimiento y la productividad de las plantas, debido a su papel vital en muchos metabolismos básicos, incluida la fotosíntesis y la respiración. El P fijado en los suelos se encuentra en forma de fosfatos de aluminio/hierro o calcio/magnesio, que generalmente no están disponibles para la absorción por las plantas1. El P disponible es escaso en el 30-40% de los suelos cultivables de todo el mundo2. La aplicación directa de fertilizantes fosfatados puede conducir a una baja eficiencia en el uso de fósforo debido a la formación de precipitaciones y la adsorción a las partículas del suelo2. Además, el uso de fertilizantes con alto contenido de P podría causar un mayor riesgo de pérdida de P a través de la lixiviación, la escorrentía y la erosión del suelo, lo que posiblemente provoque problemas ambientales como la eutrofización del agua3. Por lo tanto, merece ser estudiado cómo reducir la pérdida de P y mejorar la eficiencia del uso de P del suelo.

Es un enfoque potencial utilizar algunas enmiendas orgánicas del suelo como biocarbón para mejorar la retención de P del suelo y, por lo tanto, reducir la pérdida de P. El biocarbón es un material rico en carbono producido a partir de la pirólisis de residuos de biomasa a alta temperatura con suministro limitado de oxígeno. Ha recibido una gran atención debido a su rentabilidad y su naturaleza respetuosa con el medio ambiente. El biocarbón puede mejorar la fertilidad del suelo debido a los altos niveles de nutrientes que posee4. Mientras tanto, el biocarbón podría mejorar la capacidad de retención de agua e inmovilizar los metales potencialmente tóxicos a través de una gran superficie específica, microporos aumentados y grupos funcionales que contienen oxígeno3. Por lo tanto, se puede mejorar el crecimiento de las plantas y la productividad de los cultivos. Las materias primas del biocarbón eran principalmente los residuos y desechos de la agricultura o la industria5. Por ejemplo, la gran producción de maní en China resultó en una alta producción de biocarbón de cáscara de maní para la reutilización de recursos6. Sin embargo, una limitación en la aplicación de biochar de cáscara de maní es que el contenido total de P es generalmente muy bajo (< 1%)2. Esto puede dar lugar a un contenido de nutrientes desequilibrado, lo que inhibe la germinación de las semillas y el crecimiento de las plantas7. Por lo tanto, es necesario mejorar la disponibilidad de P en biochar.

Recientemente, se ha descubierto que la modificación del biochar con P mejora la eficiencia de utilización de P y el rendimiento de adsorción de manera eficiente3. Según los estudios anteriores, el biocarbón modificado con P se produjo a través de dos tipos principales de métodos. Un tipo consistía en impregnar la materia prima en la solución de H3PO4 o K3PO4 y luego pirolizarla a una temperatura y duración determinadas3,8. Otra forma era mezclar el biocarbón prístino con la solución de Ca(H2PO4)2∙H2O o KH2PO4 para cargarlo con P9,10,11. Posteriormente, se midieron las características fisicoquímicas y las microestructuras del biocarbón modificado con P para evaluar la modificación. Más grupos funcionales, como los grupos P-O, P-C, se produjeron en la superficie del biocarbón después de la modificación, lo que indica que el biocarbón se cargó con P3. El aumento de la porosidad en el biocarbón modificado con P contribuyó a una mayor capacidad de poseer P cuando se oxidó y se sumergió en una solución de fosfato. En consecuencia, al mezclar biocarbón modificado con P con suelo, se liberaría el P disponible en el biocarbón, lo que provocaría una mayor concentración de P en el suelo a largo plazo12. Zhang et al.3 demostraron que el biocarbón modificado con P tenía una mayor eficiencia para inmovilizar Cu y Cd en el suelo. Se atribuyó a la mayor capacidad de adsorción con mayor capacidad de intercambio catiónico (CEC) y área de superficie específica después de la modificación. Lyu et al.13 y Tan et al.11 señalaron la reducción de la tasa de lixiviación de uranio (U) bajo la remediación por biocarbón modificado con P. Sin embargo, los estudios anteriores se centran principalmente en la influencia del biocarbón modificado con P como acondicionador del suelo en la remediación del suelo contaminado al cambiar las propiedades físicas y químicas3,11,13. No se han estudiado los efectos del biocarbón modificado con P sobre el crecimiento y la calidad de las plantas medicinales.

Las plantas medicinales tienen abundantes ingredientes (por ejemplo, terpenoides y polisacáridos), que pueden impulsar el desarrollo de la terapia médica, el comercio, las culturas humanas y la ecología verde. Pseudostellaria heterophylla (P. heterophylla), perteneciente a la familia de las Caryophyllaceae, es una de las plantas medicinales chinas tradicionales más utilizadas. Su órgano medicinal (es decir, la raíz del tubérculo) posee varios ingredientes, que incluyen saponinas, polisacáridos y aminoácidos. Esos ingredientes tienen múltiples funciones medicinales como fortalecer el bazo, reponer Qi, humedecer los pulmones14,15. P. heterophylla también se selecciona para ser uno de los medicamentos chinos representativos para la prevención y el tratamiento de la enfermedad por coronavirus 2019 (COVID-19)16. Sin embargo, la biomasa y la calidad de su órgano medicinal (tubérculo de la raíz) decae gravemente debido a la enfermedad del suelo después de la replantación17. Además, P. heterophylla se planta comúnmente en áreas subtropicales, como la provincia de Guizhou en China, donde los suelos cultivados están altamente contaminados con metales pesados (p. ej., Cd). Esos metales pesados provienen de procesos geológicos naturales y actividades antrópicas, amenazando la calidad de las plantas medicinales y la salud pública18. Es esencial promover el crecimiento y la calidad de P. heterophylla mejorando la salud y la calidad del suelo mediante la remediación del suelo.

Por lo tanto, el objetivo de este estudio es investigar los efectos del tratamiento con biocarbón modificado con P en el crecimiento y la calidad de una planta medicinal popular, P. heterophylla. Se midió el área foliar, la altura de los brotes, las propiedades de la raíz y la biomasa del órgano medicinal (tubérculo de la raíz) para evaluar el crecimiento de P. heterophylla. También se determinaron las concentraciones de ingredientes activos (es decir, polisacáridos y saponinas) en órganos medicinales. Este es el primer estudio que revela el rendimiento y la calidad de la planta medicinal (especialmente su órgano medicinal) bajo el tratamiento con biocarbón modificado con P con diferentes dosis. Los resultados tienen impactos prácticos en la instrucción de plantaciones a gran escala.

La Figura 1 muestra los resultados del microscopio electrónico de barrido (SEM) de biocarbón no modificado y modificado con P. Su estructura porosa se pudo observar claramente. El número de poros aumentó significativamente después de la modificación con biocarbón, lo que indica un sistema de microporos mejorado y un área de superficie específica más grande. Además de la estructura de los microporos, las composiciones químicas y los grupos funcionales también se alteraron con la modificación del biocarbón. Los resultados de la espectroscopia de fotoelectrones de rayos X (XPS) en la Tabla S2 y sus desconvoluciones de P 2p, etc. en la Fig. S1 analizaron las composiciones químicas del biocarbón no modificado y modificado con P. Las concentraciones de algunos elementos nutritivos aumentaron en el biocarbón después de la modificación con P de < 1 a 4,13 % (concentración de masa) para P y en un 60,1 % para K. Mientras tanto, en comparación con el biocarbón no modificado, la masa de algunos otros elementos como el Na , Al, Cl se redujo en biocarbón modificado con P en un 31,5–65,3%. De acuerdo con la Fig. S1, la energía máxima de N 1s a 407.2–407.5 eV fue menor para el biocarbón modificado con P. Esto ilustró que el contenido de NO3− se redujo19,20. Mientras tanto, al reemplazar parcialmente NO3-, se formó PO43- con una energía de enlace de 133 eV en P 2p3,21 en la superficie del biocarbón durante la modificación. Esto fue consistente con el pico a 531,0 eV en el espectro O 1s para el biocarbón modificado con P, que correspondía a los átomos de oxígeno del grupo PO43−22. Además, la Fig. S2 muestra que los picos (p. ej., 3420, 1030–1090, 500–600 cm−1) se fortalecieron para el biocarbón modificado con P, en comparación con el espectro del biocarbón no modificado. Esto indica que se produjeron más hidroxi y PO43− durante la modificación del biocarbón3,23. Este resultado estuvo de acuerdo con Zhang et al.3 en que el biocarbón modificado con P poseía más grupos funcionales que contenían oxígeno, como los grupos hidroxi, P-O. El aumento de los grupos funcionales que contienen oxígeno en el biocarbón modificado se atribuyó a la oxidación de la superficie del biocarbón carbonizado bajo el tratamiento con H2O224. La impregnación de P con una solución de K3PO4 condujo al biocarbón cargado de PO43 después de la modificación. El aumento de hidroxi en la superficie del biocarbón modificado podría mejorar la capacidad de retención de agua del suelo e inmovilizar la contaminación del suelo3. PO43− podría mejorar el suministro de P del suelo. Por lo tanto, en comparación con el biocarbón no modificado, el biocarbón modificado con P tuvo más ventajas en la promoción del crecimiento de las plantas.

Microscopio electrónico de barrido (SEM) para (a) sin modificar; (b) biocarbón modificado con P.

El pH del suelo y los elementos nutritivos (p. ej., K, P, N) con cambios significativos después de la enmienda con biocarbón se muestran en la Tabla 1. El biocarbón no modificado al 3 % y al 5 % podría aumentar el pH del suelo de 4,45 a 4,79 y 4,93 respectivamente. El biocarbón modificado con P aumentó el pH de 4,45 a 5,11–5,33, por encima del límite mínimo para el crecimiento de P. heterophylla25,26. El K disponible en el suelo aumentó significativamente con el aumento de la dosis de biocarbón de 0 a 5% (p < 0,05), independientemente del biocarbón modificado y no modificado. Cuando la dosis de aplicación de biocarbón fue del 3 al 5 %, el K disponible en el suelo aumentó entre un 118,3 y un 142 % con el tratamiento con biocarbón modificado con P, en comparación con el tratamiento con biocarbón no modificado. Después de la incubación del suelo enmendado con biocarbón durante medio mes, la concentración de P disponible en el suelo fue relativamente baja en el control (0,87 mg/kg) y en los grupos tratados con biocarbón no modificado (0,69–1,15 mg/kg). Todos ellos se encontraban en un nivel de escasez extrema según la Especificación de Evaluación Geoquímica de la Calidad de la Tierra (DZ/T 0295—2016)27. Sin embargo, cuando el suelo se trató con biocarbón modificado con P, el P disponible en el suelo aumentó a 8,02 (nivel escaso) y 23,91 mg/kg (nivel abundante) con dosis de biocarbón del 3 % y el 5 %, respectivamente.

Además, la concentración de N (principalmente NH4+ y NO3-), S (SO42-) y Cl (Cl-) aumentó significativamente con la aplicación de biocarbón, debido a la liberación directa del biocarbón a la solución de agua del suelo28,29. En comparación con los suelos enmendados con biocarbón no modificado, las concentraciones de N y Cl en el suelo enmendado con biocarbón modificado con P en la misma dosis se redujeron en un 6,2–8,4 % y 25,4–49,9 %, respectivamente. Por el contrario, se incrementó la concentración de S disponible en la planta (es decir, SO42−) bajo enmienda de biocarbón modificada. Por lo tanto, en comparación con el biocarbón no modificado, el biocarbón modificado con P con un nivel más alto de nutrientes (es decir, K, P, S) y una concentración más baja de Cl- era más adecuado para el crecimiento de plantas medicinales.

La Figura 2a muestra las concentraciones de Cd disponible en el suelo bajo diferentes tratamientos. En el grupo de control sin enmienda de biocarbón, el Cd disponible en la planta fue de 0,460 mg/kg, superando los límites permisibles (0,3 mg/kg) propuestos por la Organización Mundial de la Salud30. Tanto el biocarbón modificado como el no modificado en dosis del 3 al 5 % podrían reducir el Cd disponible en el suelo significativamente por debajo del límite (0,3 mg/kg) (p < 0,05). En comparación con el tratamiento con biocarbón no modificado, el Cd disponible disminuyó de 0,174 a 0,084 mg/kg con una dosis de biocarbón modificado con P al 3 %, mientras que disminuyó de 0,047 a 0,029 mg/kg con una dosis del 5 %.

(a) Concentraciones iniciales de Cd de metal tóxico disponible para la planta en el suelo y (b) succión total media en el suelo (zona de la raíz) durante el período de crecimiento de la planta sujeto a diferentes enmiendas. Los datos se presentan como valor medio ± desviación estándar (n = 3). Letras diferentes arriba de las barras indican diferencias significativas (P < 0.05) entre los grupos bajo diferentes tratamientos.

La succión total en la zona de la raíz también es un indicador importante del crecimiento de la planta. La Figura 2b muestra los resultados de la succión total del suelo en la zona de raíces, que es la suma de la succión matricial y la succión osmótica. La succión total del suelo en la zona de la raíz aumentó de 79,9 kPa para el suelo de control a 314,1 kPa para el suelo tratado con biochar sin modificar al 3 %. La succión total aumentó con el aumento de la dosis de biocarbón. En el caso del suelo tratado con 5% de biocarbón no modificado, la succión total en la zona radicular ascendió a 440,2 kPa. La succión total del suelo se redujo entre un 36,7% y un 46,7% con tratamientos de biocarbón modificado con P al 3% y 5%, respectivamente, en comparación con el tratamiento con biocarbón no modificado. En términos de succión matricial, la succión matricial promedio en la zona de la raíz durante el período de crecimiento de la planta mostró un ligero aumento de 5,4 a 10,5–11,7 kPa bajo enmienda de biocarbón sin modificar. Aumentó a 13,5–16,8 kPa cuando el suelo se trató con biocarbón modificado con P. La succión matricial ligeramente más alta bajo la enmienda con biocarbón posiblemente se debió a un mejor crecimiento de las plantas y una mayor capacidad de absorción de agua por las raíces31. En comparación con la magnitud de la succión matricial, la succión osmótica tuvo un papel dominante al afectar la succión total en esta figura. Por lo tanto, mostró efectos similares de diferentes tratamientos del suelo sobre la succión total en la zona de la raíz. La enmienda de biocarbón no modificada aumentó la succión osmótica en un 307,5–475,2 % con una aplicación del 3–5 %. En comparación con el tratamiento con biocarbón no modificado, el biocarbón modificado con P redujo la succión osmótica en un 38,9–49,3 %.

La Figura 3 muestra el área foliar y la altura de los brotes de P. heterophylla durante el período de crecimiento de 4 meses (16 semanas). En la Fig. 3a, el área foliar aumentó en un 70,6–165,7 % hasta la semana 6–8 y luego disminuyó en un 64,3–79,4 % para los grupos control y biocarbón no modificado (3 % y 5 %). Sin embargo, para los grupos de biocarbón modificado con P (3% y 5%), muestra solo una ligera disminución del área foliar después de la décima semana. En las primeras 6 semanas, en comparación con el control, se observó un área foliar de 75,9 a 234,3 % más grande en los grupos con aplicación de biocarbón, independientemente de la modificación del biocarbón. No hubo diferencias significativas entre los grupos tratados con biocarbón no modificado y modificado con P a la misma dosis de biocarbón. Después de la sexta semana, como la disminución del área foliar para los grupos control y biocarbón no modificado, se destacaron las ventajas del biocarbón modificado con P para aumentar el área foliar. Después de la décima semana, se observó un aumento significativo del área foliar en el grupo de biocarbón modificado con P en comparación con los grupos de biocarbón no modificados (p < 0,05). También se observaron tendencias similares para la altura de los brotes en la Fig. 3b. La enmienda de biocarbón modificado con P en la dosis del 5% fue la más beneficiosa para las características de crecimiento de la planta (área foliar y altura de los brotes). Una diferencia fue que en las primeras 6 semanas, la altura de los brotes de P. heterophylla bajo el tratamiento con biocarbón no modificado fue mayor (< 18,9 %) que aquellos con biocarbón modificado con P a la misma dosis.

Variaciones de (a) área foliar y (b) altura de los brotes durante el período de crecimiento de la planta (4 meses). Los datos se presentan como valor medio ± desviación estándar (n = 3). Letras diferentes arriba de las barras indican diferencias significativas (P < 0.05) entre los grupos bajo diferentes tratamientos.

La longitud media de raíz (RL) y la densidad de longitud de raíz (RLD) son dos parámetros morfológicos para reflejar el crecimiento de las partes subterráneas, que se muestran en el Cuadro 2. La longitud de raíz entre todos los tratamientos no tuvo diferencia significativa (p > 0.05). La densidad de la longitud de la raíz aumentó con todas las enmiendas con biocarbón, excepto con el tratamiento con biocarbón no modificado al 5 %, que mostró una reducción del 13,1 % en comparación con el control. Con una dosis de biocarbón del 3 %, el biocarbón sin modificar y modificado con P mejoró la densidad de la longitud de la raíz en un 3,3 % y un 50,5 %, respectivamente. En comparación con el control, el aumento más significativo de la densidad de la longitud de la raíz en un 61,1 % se produjo en el grupo bajo tratamiento con biocarbón modificado con P al 5 % (p < 0,05).

La Figura 4a muestra la biomasa fresca y seca del tubérculo de la raíz bajo tratamientos de biochar controlados, no modificados y modificados con P. La aplicación de biocarbón no modificado al 3 % aumentó la biomasa del tubérculo en un 45,4 % (de 0,134 para el control a 0,195 g/maceta) (p > 0,05). Cuando la dosis de aplicación aumentó al 5%, la biomasa seca del tubérculo de la raíz disminuyó a 0,079 g/maceta. En cuanto a la enmienda de biocarbón modificado con P, aumentó significativamente en un 68,6 % y un 136,0 % a dosis del 3 % y el 5 %, respectivamente, en comparación con el control (p < 0,05). A las dosis del 3 % y 5 % de aplicación de biocarbón, el biocarbón modificado con P mejoró el rendimiento (biomasa seca) en un 16,0 % (p > 0,05) y un 301,0 % (p < 0,05) respectivamente, en comparación con el biocarbón no modificado. Las tendencias similares también se observaron en la biomasa fresca.

Variaciones de (a) biomasa y (b) morfología (longitud media y diámetro máximo medio) del tubérculo raíz. Los datos se presentan como valor medio ± desviación estándar (n = 3). Letras diferentes arriba de las barras indican diferencias significativas (P < 0.05) entre los grupos bajo diferentes tratamientos.

La Figura 4b muestra la morfología del tubérculo de P. heterophylla, incluida la longitud media y el diámetro máximo medio bajo diferentes tratamientos de suelo. La diferencia de longitud del tubérculo bajo varios tratamientos, incluido el control, no mostró significación estadística. El diámetro máximo medio del tubérculo radicular disminuyó de 3,65 mm para el control a 2,79 mm para una dosis del 5 % de biocarbón no modificado. A diferencia del biocarbón no modificado, el biocarbón modificado con P aumentó el diámetro medio del tubérculo en un 35,2 % y un 31,5 % a 4,93 mm y 4,80 mm, en dosis de 3 % y 5 % respectivamente (p < 0,05).

La concentración de principios activos en el órgano medicinal es uno de los factores clave para evaluar la calidad de las plantas medicinales. La Figura 5 muestra los ingredientes activos (polisacáridos y saponinas) del tubérculo de raíz seco de P. heterophylla. En la Fig. 5a, en comparación con el control, la aplicación de biochar sin modificar al 3 % mejoró la concentración de polisacáridos en el tubérculo de la raíz en un 19,0 %, mientras que la aplicación de biochar sin modificar al 5 % la redujo en un 20,7 %. Para la modificación con biocarbón modificado con P, las concentraciones de polisacáridos aumentaron significativamente en un 63,7 % y un 78,8 % a dosis del 3 % y el 5 %, respectivamente, en comparación con el control (p < 0,05). La concentración de polisacáridos en el tubérculo seco bajo todos estos tratamientos superó el límite mínimo del 6 % propuesto en HKCMMS (2020)32. En comparación con el tubérculo-semilla, la concentración de polisacáridos aumentó entre un 20,6 y un 115,7 % en todos los tratamientos con biocarbón, excepto con el 5 % de biocarbón no modificado, en el que disminuyó un 4,4 %. Se midió la concentración de saponinas, otro ingrediente activo importante para P. heterophylla, y los resultados se muestran en la Fig. 5b. En comparación con el control, las dosis del 3 % y el 5 % de biocarbón no modificado redujeron las concentraciones de saponinas en los tubérculos secos en un 24,1 % y un 59,0 %, respectivamente. Por el contrario, las concentraciones de saponinas aumentaron en un 2,9 % y un 27,8 % con tratamientos con biocarbón modificado con P al 3 % y al 5 %, respectivamente. La aplicación de biocarbón modificado con P al 5% podría mejorar la concentración de saponinas con significación estadística (p < 0,05). El tubérculo raíz bajo todos estos tratamientos mejoró las concentraciones de saponinas en un 15,5–260,0% en comparación con su tubérculo semilla.

Ingredientes activos que incluyen (a) polisacáridos y (b) saponinas en la raíz del tubérculo. Los datos se presentan como valor medio ± desviación estándar (n = 3). Letras diferentes arriba de las barras indican diferencias significativas (P < 0.05) entre los grupos bajo diferentes tratamientos.

La Figura 6 muestra las relaciones entre las características de la planta y las propiedades fisicoquímicas del suelo analizadas por RDA. Los dos primeros ejes de la RDA podrían explicar el 78,5% de la variación total. El primer componente (RDA1) difería en gran medida en los niveles de nutrientes del suelo (p. ej., P, K, S) y metales tóxicos del suelo (es decir, Cd), separando los tratamientos de biocarbón modificado con P (puntos azules y verdes) del control. El segundo componente (RDA2) explicó principalmente la variabilidad impulsada por la concentración de EC y Cl del suelo, separando los tratamientos de biochar no modificados (puntos amarillos y rojos) de otros. Como lo muestran los vectores en RDA, el pH del suelo y los niveles de nutrientes (K, P, S) se relacionaron positivamente con la mayoría de las características de las plantas, excepto con la longitud del tubérculo. Puede deberse a la elongación de la parte subterránea para la adquisición de más nutrientes como P por parte de la planta bajo deficiencia de P33. Entre los elementos nutrientes del suelo, el P mostró la relación más cercana con las propiedades de la raíz y el tubérculo, mientras que el K, S, N tuvieron efectos más significativos en la hoja y el tallo de P. heterophylla que otros nutrientes. Por lo tanto, el P, que fue suministrado principalmente por biocarbón modificado con P, fue un nutriente prometedor para mejorar el rendimiento y los ingredientes activos del tubérculo de P. heterophylla con una eficiencia relativamente alta, seguido por S y K. La concentración de Cd se correlacionó negativamente con la mayoría de las características de las plantas, especialmente área foliar y altura de los brotes debido a su toxicidad por metales. Sin embargo, no mostró efectos negativos sobre la concentración de saponinas en el tubérculo, debido a la potencial estimulación del Cd sobre la defensa de la planta para la biosíntesis de saponinas26. La CE y el Cl del suelo mostraron correlaciones negativas con las propiedades de la raíz y el tubérculo, pero correlaciones positivas con la longitud del tubérculo de P. heterophylla.

Las relaciones entre las características de la planta (flecha azul con fuente negra) y los parámetros fisicoquímicos del suelo (flecha roja) medidos en cinco grupos bajo diferentes tratamientos basados en un análisis de redundancia (RDA). Los dos primeros componentes de la RDA podrían explicar el 78,5% (59,97% + 18,48%) de la variación total.

De acuerdo con los resultados de XPS (en la Tabla S2, Fig. S1), FTIR (en la Fig. S2) y las mediciones de nutrientes disponibles (en la Tabla 1), el suministro y la disponibilidad de K y P aumentaron con el biocarbón modificado con P. . Esto se debió principalmente a la aplicación de una solución de K3PO4 para la fuente de P durante la modificación del biocarbón. Se crearon más poros cuando el biocarbón se oxidó con una solución diluida de H2O2 en el procedimiento de modificación (SEM en la Fig. 1), lo que llevó al biocarbón con un área de superficie más grande y, por lo tanto, una mayor posesión de K y P12. El P se adsorbió en la superficie del biocarbón modificado mediante el llenado de poros, la atracción electrostática, el intercambio aniónico, la precipitación superficial, etc.34. Después de mezclar el biocarbón modificado con el suelo, el K y el P que posee el biocarbón durante la modificación podrían volver a liberarse en el agua del suelo directamente como fuente de nutrientes35. Este proceso estuvo regido por la difusión de solutos bajo un gradiente de concentración desde la fase de biocarbón a la fase acuosa36,37. El P liberado repetidamente en el agua del suelo fue transportado a la superficie de la raíz por flujo másico o difusión para la absorción por la planta38. El biocarbón no modificado en una dosis del 5% también podría aumentar ligeramente la disponibilidad de P debido a la neutralización del suelo por el biocarbón en suelos ácidos para reducir la restricción del Al intercambiable del suelo en el P2 disponible en el suelo. Sin embargo, fue parcialmente contrarrestado por el aumento potencial de la absorción de P en el suelo bajo la enmienda de biocarbón sin modificar. Por lo tanto, la mejora de la disponibilidad de P por biocarbón no modificado no fue estadísticamente significativa. Debido a la concentración relativamente baja de P disponible (0,69–1,15 mg/kg) en el control y en el suelo tratado con biochar no modificado (Tabla 1), la difusión de P a la rizosfera es limitada. Por lo tanto, los nutrientes (es decir, P) absorbidos por la planta a través de la absorción de agua de la raíz no pudieron satisfacer la demanda de nutrientes de la planta, lo que provocó una reducción del área foliar, la altura de los brotes, RL y RLD39. El biocarbón modificado con P (3–5 %) mejoró la concentración de P disponible (8,02–23,91 mg/kg) en el suelo. Una vez que la concentración de P en la zona de la raíz se redujo debido a la absorción de la planta, se compensaría desde la región no rizósfera en función del gradiente de nutrientes40. Después de 4 meses de crecimiento de la planta, el nivel de P disponible en la rizosfera de P. heterophylla bajo el tratamiento con biocarbón modificado con P fue de 4,73 a 13,70 mg/kg en el momento de la cosecha. Todavía era obviamente mayor que en los grupos de control y tratados con biocarbón sin modificar (es decir, < 3 mg/kg). Esto indicó que el biocarbón modificado con P podría desorber P en el agua del suelo como suplemento en un plazo relativamente largo (es decir, más de 4 meses). Esto fue consistente con el hallazgo de Zhang et al.12 de que el biocarbón modificado con P podría aumentar el P disponible en el suelo de < 20 mg/kg a aproximadamente 39 mg/kg y mantener este nivel de P disponible durante más de 45 días.

Aparte de la mejora de la fertilidad del suelo (p. ej., P), el estrés reducido causado por el metal tóxico (Cd) y la alta succión total del suelo fue otra razón para promover el crecimiento de las plantas con biocarbón modificado con P (Fig. 3), en comparación con uno no modificado. En términos de estrés por Cd (Fig. 2a), en primer lugar, el aumento del valor de pH en el suelo enmendado con biocarbón, especialmente uno modificado con P (Tabla 1), fue una razón importante para la inmovilización de Cd. Con base en la correlación negativa entre el pH y el eluato de Cd del suelo propuesta por Monhemius et al.41, la aplicación de biocarbón modificado podría conducir a la inmovilización de Cd con mayor eficiencia en el suelo. En segundo lugar, más grupos funcionales que contienen oxígeno (p. ej., hidroxi, carboxilo) en biochar3 modificado con P aumentaron la carga negativa del suelo modificado, lo que llevó a una mejor capacidad de adsorción de Cd. El P relativamente abundante en el suelo enmendado con biochar modificado podría formar algunas precipitaciones como Cd(PO3)2, Cd(OH)PO3·H2O con Cd, lo que resulta en una reducción de la disponibilidad de Cd3. Por último, el mayor número de microporos y el área de superficie específica más grande del biocarbón modificado con P (SEM en la Fig. 1) dieron como resultado una mayor cantidad de Cd disponible adsorbido en la superficie o en los poros. Esto condujo a una movilidad reducida de Cd en el suelo y a una mejor calidad del suelo. Mientras tanto, el crecimiento de las plantas en suelos tratados con biocarbón modificado con P podría mejorar debido a la reducción del estrés por Cd con menos fitotoxicidad y ecotoxicidad. El Cd disponible en el suelo podría inducir el cierre de estomas, disminuir el contenido de clorofila e inhibir el alargamiento de las raíces, lo que reduce el crecimiento de las plantas26. Por lo tanto, el biocarbón modificado con P redujo el estrés por Cd y, por lo tanto, promovió el crecimiento de la parte aérea y subterránea de manera eficiente. El aumento del pH del suelo fue otra razón para mejorar el crecimiento de las plantas mediante el tratamiento con biocarbón, especialmente el biocarbón modificado con P. Se alivió la acidez del suelo y la toxicidad del exceso de H+ y Al3+, reduciendo los efectos negativos sobre el alargamiento de la raíz42.

Con base en el estudio anterior, el biocarbón poseía abundantes nutrientes (K, N, P, Ca, S, Mg, etc.)43. Aumento de los iones de nutrientes (p. ej., K+ disponible) liberados del biocarbón en el agua del suelo, lo que conduce a una mayor succión osmótica tanto en enmiendas de biocarbón modificadas como no modificadas con P44,45. En comparación con el biocarbón no modificado, algunos iones (p. ej., Cl-) se redujeron significativamente durante los procesos de lavado y filtrado en la modificación (Tabla 1). Podría resultar en una menor concentración de aniones en el agua del suelo. Además, el aumento de microporos en biocarbón después de la modificación (SEM en la Fig. 1) podría mejorar la capacidad de adsorción de iones (p. ej., Na+)46, lo que lleva a una reducción de la succión osmótica y, por lo tanto, a una disminución de la succión total. Como lo señalaron Ng et al.47, la tasa de absorción de agua de la planta estuvo regida por la ley de Darcy, que se define como el producto del gradiente hidráulico y la conductividad hidráulica. El gradiente hidráulico es proporcional a la diferencia de cargas hidráulicas (es decir, controladas por la succión total) entre las raíces de las plantas y el suelo. Una succión total alta en un suelo enmendado con biocarbón no modificado redujo el gradiente hidráulico entre el suelo y las raíces de las plantas. La conductividad hidráulica de las raíces de las plantas también se redujo en el suelo con alta succión total48. La absorción de agua por la raíz se inhibió secuencialmente47. La inhibición de la absorción de agua por parte de las raíces en suelos con alta succión total también redujo el crecimiento de las plantas (p. ej., elongación de raíces) y el metabolismo (p. ej., fotosíntesis)49. Por lo tanto, en comparación con el biocarbón modificado con P o el biocarbón no modificado en dosis relativamente bajas (3%), el 5% de biocarbón no modificado con mayor succión total en la zona de la raíz condujo a una disminución en el rendimiento del tubérculo. El biocarbón modificado con P disminuyó la succión total en la zona de la raíz y mejoró potencialmente la absorción de agua, lo que contribuyó al crecimiento promovido de P. heterophylla.

Un exceso de concentración de Cl en el biocarbón no modificado fue otra posible razón que condujo a un período de crecimiento de la planta más corto y menos crecimiento de la planta, en comparación con el biocarbón modificado con P. El exceso de Cl en el suelo podría resultar en la inhibición de la absorción por parte de las plantas de algunos aniones de nutrientes (p. ej., NO3-, H2PO4-) por las raíces a través del antagonismo, lo que contribuye a una mejora limitada del crecimiento de las plantas50. También indujo la quemadura de la punta de la hoja con fotosíntesis limitada51. A medida que la planta crecía, los niveles reducidos de nutrientes y la absorción continua de Cl provocada por la transpiración dieron como resultado una mayor acumulación de Cl en la planta con una toxicidad más severa52. Por lo tanto, el biocarbón modificado con P con un contenido reducido de Cl mostró mejores características de crecimiento de las plantas.

El crecimiento mejorado de los brotes con un área foliar agrandada (Fig. 3) bajo el tratamiento con biocarbón modificado con P mejoró la capacidad fotosintética, produciendo más carbohidratos. Aparte de los compuestos orgánicos utilizados por el crecimiento y el metabolismo de las plantas, otros como productos de almacenamiento fueron transferidos y acumulados en los órganos como tubérculo de la raíz53. Debido al mayor almacenamiento de carbohidratos en el tubérculo a través de la fotosíntesis promovida, el crecimiento del tubérculo de la raíz de P. heterophylla mejoró en los grupos tratados con biocarbón modificado con P54. En cuanto a los grupos tratados con biocarbón no modificado, la aplicación de dosis altas (es decir, 5%) redujo el área foliar después de la 6ª semana. Por lo tanto, la disminución del crecimiento de las hojas en un período relativamente temprano condujo a un menor almacenamiento de carbohidratos en el tubérculo de la raíz y, por lo tanto, a un menor rendimiento de P. heterophylla. Además, las hormonas vegetales reguladas al alza para la formación de raíces (incluidas las raíces adventicias) por el biocarbón posiblemente contribuyeron a aumentar el rendimiento de los tubérculos55.

La concentración de polisacáridos en el tubérculo de la raíz se correlacionó positivamente con el crecimiento y el rendimiento de la planta, según la Fig. 6. El estudio anterior señaló que la mayor acumulación de biomasa y la producción de polisacáridos también se observaron simultáneamente en las mismas condiciones para otra planta medicinal Callerya speciosa56. Los polisacáridos eran macromoléculas de carbohidratos poliméricos en la planta, que se derivaban de los carbohidratos a través de reacciones de fotosíntesis con carbono57. La fotosíntesis promovida produjo más carbohidratos como materia prima para la síntesis de polisacáridos, lo que posiblemente condujo a una mayor concentración de polisacáridos en el tubérculo. Por lo tanto, el crecimiento foliar inhibido y la absorción de agua por debajo del 5% de biocarbón no modificado causado por la alta succión total en la zona de la raíz condujo a la fotosíntesis reducida y, por lo tanto, a la concentración de polisacáridos en el tubérculo. En comparación con el biocarbón no modificado, el biocarbón modificado con P proporcionó niveles más altos de nutrientes (por ejemplo, P) y redujo la succión total en la zona de la raíz, lo que resultó en una mayor acumulación de polisacáridos y, por lo tanto, una mayor calidad de la planta. La disminución de la concentración de saponinas en el tubérculo de P. heterophylla con dosis crecientes de biocarbón sin modificar probablemente se deba a la expresión génica regulada bajo la enmienda del biocarbón55. Viger et al.55 descubrieron que la adición de biocarbón podría inducir la regulación a la baja de genes relacionados con la defensa de las plantas, como la biosíntesis de ácido jasmónico y metabolitos secundarios. Por lo tanto, la reducción de la estimulación de la formación de saponinas por el ácido jasmónico inhibido dio como resultado una disminución de la concentración de saponinas en el tubérculo.

Sin embargo, el biocarbón modificado con P mejora la síntesis de ingredientes activos (polisacáridos y saponinas) de P. heterophylla en tubérculos de dos formas posibles. En primer lugar, el P (p. ej., fosfato) suministrado por el biocarbón modificado con P (que se muestra en los resultados de XPS, FTIR, etc.) tuvo un impacto vital en la acumulación de ingredientes activos (polisacáridos y saponinas) directamente58. Yin et al.59 concluyeron que la acumulación de polisacáridos y saponinas para las raíces adventicias de P. heterophylla aumentó a medida que el suministro de fosfato aumentó de 0 a 2,5 mM. La absorción de P por las plantas podría desempeñar un papel importante en la formación de algunas enzimas o precursores relacionados con la síntesis de saponinas60. El suministro relativamente abundante de P y la absorción de la planta bajo el tratamiento con biocarbón modificado con P estimularon la síntesis de ingredientes activos en el tubérculo de P. heterophylla y, por lo tanto, mejoraron su calidad. Indirectamente, la morfología del tubérculo de la raíz cambiada por la modificación con biocarbón también podría afectar la acumulación de polisacáridos y saponinas. Los tubérculos más gruesos con menos longitud y mayor diámetro bajo el tratamiento con biocarbón modificado con P tendían a tener una mayor concentración de ingredientes activos que los más delgados en los grupos de control y tratados con biocarbón sin modificar26.

En conclusión, el biocarbón modificado con P mejoró el P disponible de la planta en el suelo. Mientras tanto, disminuyó el estrés de los elementos potencialmente tóxicos (es decir, Cd, Cl) y la alta succión osmótica del suelo, en comparación con el tratamiento con biochar no modificado. El biocarbón modificado con P mostró una mayor eficiencia en la promoción del rendimiento de P. heterophylla en un 16,0–301,0 % en comparación con el biocarbón no modificado. Esto indicó que el biocarbón modificado con P podría minimizar los efectos negativos causados por altas dosis de biocarbón no modificado y suministrar más nutrientes para la absorción de la planta. En comparación con los grupos de control y tratados con biocarbón sin modificar, ambos ingredientes activos (es decir, polisacáridos y saponinas) en el tubérculo se mejoraron significativamente con el biocarbón modificado con P. Por lo tanto, este estudio revela que el biocarbón modificado con P es una enmienda del suelo prometedora en la plantación de hierbas. Se recomienda una aplicación de biocarbón modificado con P al 5% en masa para mejorar el crecimiento y la calidad de P. heterophylla con mayor rendimiento y producción de ingredientes activos. En el estudio posterior, es necesario llevar a cabo más análisis (XRD, etc.) de biocarbón modificado para profundizar en la comprensión de sus caracterizaciones y propiedades alteradas. Además, se debe considerar un mayor número de repeticiones para experimentos de laboratorio y pruebas de campo para cultivos posteriores a gran escala.

El suelo laterítico probado se recolectó de Bijie, provincia de Guizhou (27° 24′ N, 105° 20′ E), que es el principal productor y exportador de medicina china en China. Después de que el suelo del campo se secó al aire, se tamizó a través de una malla de 4,75 mm para la siembra. El pH de la muestra de suelo analizada se midió con un medidor de pH siguiendo la norma ASTM D4972-01 (2007)61. La conductividad eléctrica (CE) de las muestras de suelo se determinó mediante conductímetro62. La capacidad de intercambio catiónico (CEC) se analizó siguiendo el método propuesto por Gillman y Sumpter63. El carbono total y el carbono inorgánico en biocarbón se midieron mediante un analizador de carbono orgánico total (Shimaszu, TOC-VCPH). Los nutrientes disponibles para las plantas (es decir, K, P, Mg, Ca, Cu, Zn) en las muestras de suelo se extrajeron mediante el método de extracción Mehlich 364. Las propiedades fisicoquímicas básicas detalladas del suelo probado se resumen en la Tabla complementaria S1 en Información complementaria.

El biocarbón fue suministrado por Sanli New Energy Co., Ltd. en Shangqiu, provincia de Henan, y se produjo a partir de cáscara de maní en pirólisis a 500 °C. Después de ser tamizado a través de una malla de 2 mm, los contenidos de biocarbón con un tamaño de partícula de < 0,075 mm, 0,075–0,425 mm, > 0,425 mm fueron 7,7 %, 48,1 % y 44,2 % respectivamente. La producción de biocarbón modificado con fósforo (biocarbón modificado con P) se basó en Zhang et al.12. En primer lugar, se preparó una solución de fosfato de potasio (K3PO4) de 10 g/L, que se mezcló con el peróxido de hidrógeno diluido (8% en masa). La solución mixta se añadió al biocarbón triturado y tamizado (< 2 mm) según la relación de masa de 2:1 durante aproximadamente 24 h. Se usó peróxido de hidrógeno en este procedimiento para la oxidación para aumentar el área superficial del biocarbón y la adsorción de P. Después de la filtración, el biocarbón modificado se secó en un horno a una temperatura de 60 °C durante 24 h. Después de enfriarlo a temperatura ambiente, se terminó el proceso de modificación. Los resultados del microscopio electrónico de barrido (SEM) del biocarbón no modificado y modificado con P estaban presentes en la Fig. 1. Se observa que aumentó el número de poros en el biocarbón después de la modificación. Se utilizó espectroscopia de fotoelectrones de rayos X (XPS) para analizar las composiciones químicas del biocarbón no modificado y modificado con P y los resultados se presentan en la Tabla complementaria S2. También se realizaron desconvoluciones XPS de N1s, P2p, O1s, C1s y los resultados se presentan en la figura complementaria S1. Los grupos funcionales superficiales del biocarbón antes y después de la modificación se determinaron mediante espectroscopia infrarroja transformada de Fourier (FTIR). Después de la corrección de la línea base, los espectros FTIR se muestran en la Fig. S2.

Se aplicaron tanto el biocarbón no modificado (B3, B5) como el modificado con P (PB3, PB5) al 3% y al 5% (en masa). Luego se mezclaron con el suelo laterítico de manera continua hasta que el color se volvió uniforme65. Las muestras mixtas con un contenido de agua del 40 % se incubaron durante medio mes a 25 °C66. El suelo sin enmienda de biocarbón se estableció como control (CK). Se determinaron el pH del suelo, la CE y la CIC, los nutrientes disponibles para las plantas (p. ej., K, P)61,62,63,64. La EC del suelo mejoró dramáticamente en un 309,7–521,2 % con biocarbón no modificado. En comparación con el biocarbón no modificado, el biocarbón modificado con P redujo la CE del suelo entre un 31,2 y un 33,3 %. El N extraíble del suelo (de NO3−, NO2−, NH4+, etc.) se evaluó con base en los métodos propuestos por Carter y Gregorich67, Jones y Willett68. Los aniones disponibles (es decir, Cl-, NO3-, SO42-, F-) en el suelo se midieron utilizando el cromatógrafo de iones propuesto por Dick y Tabatabai69. La concentración del metal tóxico Cd disponible para las plantas en el suelo se determinó mediante el método de extracción NH4NO366.

Los tubérculos-semilla de P. heterophylla en este estudio fueron suministrados por Changhaojinhuang Traditional Chinese Medicine Co. LTD de la provincia de Guizhou, China. Se sembraron siete tubérculos-semilla a 60 mm de profundidad con un espacio horizontal de 60 mm en cada maceta. Las macetas en este estudio eran cilíndricas con un diámetro de 240 mm y una altura de 160 mm26. El suelo en cada maceta se compactó a una compactación relativa del 65% con una profundidad de 130 mm. Para estos cinco tratamientos diferentes (CK, B3, PB3, B5, PB5), cada condición de suelo tenía tres macetas replicadas (21 plántulas en total). El número de réplicas adoptado siguió las sugerencias de Shetty y Prakash70, Silambarasan et al.71 y Zhou et al.72. Se instalaron un tensiómetro de punta en miniatura y un sensor de humedad a 90 mm de profundidad para monitorear la succión del suelo y el contenido volumétrico de agua (VWC) dentro de la zona de profundidad de la raíz, respectivamente73.

Todas las macetas preparadas se colocaron en un cuarto de plantas con temperatura de 28 ± 2 °C y humedad de 60 ± 5%. Las lámparas fluorescentes blancas frías con una intensidad de luz de 200 μmol m2/s y una longitud de onda de 400 a 700 nm se colocaron en la parte superior de las macetas como fuente de luz74. Las luces de las plantas se encendieron durante 12 h y se apagaron durante 12 h todos los días. Durante el período de crecimiento de la planta de 4 meses, el contenido volumétrico de agua de todas las macetas de suelo con vegetación se controló (es decir, ~ 40%) mediante el riego cada 4 días. No se proporcionó fertilizante adicional (fósforo, etc.) durante el crecimiento de la planta. No se observaron cambios significativos en la textura del suelo durante el experimento.

Durante el período de crecimiento de la planta (4 meses), el número de hojas, el área foliar y la altura de los brotes se monitorearon cada 2 semanas. ImageJ obtuvo el área foliar con base en fotografías, mientras que la altura de los brotes se midió con una regla. Después de 4 meses, las plantas fueron cosechadas y divididas en diferentes órganos. La parte subterránea de las plantas se lavó suavemente con agua Milli-Q para eliminar las partículas de tierra, lo que puede minimizar el daño potencial. La longitud de la raíz se midió con ImageJ. La densidad de la longitud de las raíces se determinó dividiendo la longitud total de las raíces entre el volumen del suelo75.

ImageJ26 realizó la medición de la morfología del tubérculo, incluida la longitud del tubérculo y el diámetro máximo del tubérculo. La longitud del tubérculo se determinó como la distancia axial entre la parte superior del tubérculo y la cola del tubérculo. El diámetro máximo se midió en la sección de mayor elongación lateral. Según el estándar32 de Materia médica china de Hong Kong, el diámetro mínimo y la longitud del tubérculo son mayores de 2 mm y 10 mm, respectivamente. La biomasa húmeda y seca del órgano medicinal (tubérculo de la raíz) se midió antes y después del secado en horno a 60 °C durante 24 h, respectivamente. La biomasa seca del tubérculo de la raíz se utilizó como indicador del rendimiento17.

Después de secar al horno los tubérculos de raíz y molerlos en polvo, se midieron los ingredientes activos para evaluar la calidad de P. heterophylla. Los polisacáridos totales en el tubérculo de P. heterophylla se midieron siguiendo el método del ácido sulfúrico antrona propuesto por HKCMMS (2020)32. La solución de ácido sulfúrico de antrona se preparó disolviendo antrona (0,1 g) en ácido sulfúrico al 80% (100 ml). En primer lugar, las muestras en polvo de tubérculo de raíz se mezclaron con agua destilada para la extracción de polisacáridos en baño de agua durante 60 min. Después de centrifugar, se recogió el sobrenadante. Este proceso de extracción se repitió dos veces más. Después de combinar los sobrenadantes, se añadió etanol para obtener la mezcla a 4 °C durante 12 h para la precipitación de polisacáridos. El residuo se disolvió en agua destilada para obtener las muestras de solución de prueba. Luego, la solución estándar y la solución de prueba (2 mL) se mezclaron con una solución de ácido sulfúrico de antrona (6 mL) en un baño de agua (60 °C) durante 15 min. Después de enfriar en un baño de agua con hielo durante otros 15 min, la mezcla se pudo medir con un espectrómetro UV/Visible a 625 nm. Según el estándar de HKCMMS (2020)32, las concentraciones de polisacáridos (calculados como glucosa anhidra) en muestras de plantas secas no deben ser inferiores al 6,0 %.

Las saponinas totales en el tubérculo de P. heterophylla se midieron por el método de vainillina-etanol propuesto por Zhang et al.76. Las muestras secas y pulverizadas se mezclaron con etanol absoluto mediante extracción ultrasónica. Se disolvió ginsenósido Re (10 mg) en metanol (100 ml) para la serie estándar. Después de secar la extracción (2 mL) y la solución estándar con diferentes volúmenes, se añadieron secuencialmente solución de vainillina al 8% en etanol (0,2 mL) y ácido sulfúrico al 60% (5 mL) a 60 °C durante 20 min. Finalmente, las concentraciones de saponinas en las muestras de plantas analizadas podrían analizarse después de enfriarlas con un espectrómetro UV/Visible a 560 nm.

La succión total en el suelo de la zona radicular se determinó mediante la suma de la succión matricial y la succión osmótica77. La succión matricial fue monitoreada por tensiómetro durante el período de crecimiento de la planta y consecuentemente se pudo obtener su valor promedio durante el período de crecimiento. Se recolectaron muestras de suelo en la zona de raíces al inicio y al final del crecimiento de la planta. Las succiones osmóticas de estas muestras de suelo se estimaron mediante la siguiente ecuación. 62:

donde \(\pi\) es la succión osmótica del suelo (kPa) en el contenido de agua gravimétrico promedio (\(\omega_{act}\), %) del suelo durante el período de crecimiento de la planta. \(EC_{meas}\) es la conductividad eléctrica medida (dS/m) de la extracción del suelo de la zona de raíces en el contenido de agua gravimétrico de referencia (\(\omega_{ref}\), %) con la proporción de suelo 1:5 /mezcla de agua.

Para el análisis estadístico en este estudio se utilizaron el paquete estadístico SPSS 20 (2011), el paquete de software R (versión 4.0.3) y el software Canoco 5.0. Las diferencias estadísticas entre los datos de diferentes condiciones del suelo se evaluaron con un análisis de varianza de una vía (ANOVA) utilizando el paquete estadístico SPSS 20 (2011). En este análisis se utilizó la diferencia honestamente significativa (HSD) post-hoc de Tukey. Las correlaciones se probaron mediante el análisis de correlación de Pearson. Los resultados se consideraron estadísticamente significativos cuando el valor de p fue inferior a 0,05, lo que corresponde a un intervalo de confianza del 95%. Se utilizaron letras diferentes (p. ej., a, b y c) para indicar la significación estadística de la diferencia (p < 0,05) entre los grupos. El análisis de redundancia (RDA) se implementó en Canoco 5.0.

Todos los datos generados o analizados en este estudio se incluyen en este artículo publicado y sus archivos de información complementaria.

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Los autores reconocen las becas de investigación, 51778166 y U20A20320 otorgadas por la Fundación Nacional de Ciencias Naturales de China. Este estudio experimental cumplió con las directrices y leyes institucionales, nacionales e internacionales pertinentes. En esta investigación se cumplió con la Declaración de Política de la UICN sobre la Investigación que Involucra Especies en Riesgo de Extinción y la Convención sobre el Comercio de Especies Amenazadas de Fauna y Flora Silvestres.

Departamento de Ingeniería Civil y Ambiental, Universidad de Ciencia y Tecnología de Hong Kong, Clear Water Bay, RAE de Hong Kong, China

Charles Wang Wai Ng, Yu Chen Wang, Jun Jun Ni y Pui San So

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Correspondencia a Yu Chen Wang o Jun Jun Ni.

Los autores declaran que no tienen intereses financieros en competencia ni relaciones personales conocidas que pudieran haber influido en el trabajo informado en este documento.

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Ng, CWW, Wang, YC, Ni, JJ et al. Efectos del biocarbón modificado con fósforo como enmienda del suelo sobre el crecimiento y la calidad de Pseudostellaria heterophylla. Informe científico 12, 7268 (2022). https://doi.org/10.1038/s41598-022-11170-3

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Recibido: 29 noviembre 2021

Aceptado: 18 abril 2022

Publicado: 04 mayo 2022

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-022-11170-3

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