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Herencia, volumen 128, páginas 460–472 (2022)Citar este artículo

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Los sistemas de subsistencia basados ​​en la agricultura que ya son vulnerables debido a múltiples desafíos enfrentan un riesgo inmediato de mayores pérdidas de cosechas debido a los caprichos del clima. Como mejoradores y biotecnólogos, nuestra estrategia es avanzar e innovar en el mejoramiento de cultivos resistentes a la intemperie. La tolerancia al estrés de las plantas es un rasgo genéticamente complejo. Además, los cultivos rara vez se enfrentan a un solo tipo de estrés de forma aislada, y es difícil para las plantas lidiar con múltiples estreses simultáneamente. Uno de los enfoques más útiles para crear cultivos resistentes al estrés es la edición del genoma y la trans o cis génesis. De los cientos de genes que responden al estrés, muchos se han utilizado para impartir tolerancia frente a un factor de estrés particular, mientras que unos pocos se han utilizado en combinación para la formación de pirámides de genes frente a múltiples estreses. Sin embargo, un mejor enfoque sería utilizar genes pleiotrópicos de múltiples funciones que permitan a las plantas adaptarse a numerosos estreses ambientales simultáneamente. Aquí intentamos integrar y presentar la información dispersa publicada en las últimas tres décadas sobre estos genes pleiotrópicos para la mejora de cultivos y la remodelación de futuros sistemas de cultivo. Se utilizaron artículos de investigación que validaban las funciones funcionales de los genes en plantas transgénicas para crear grupos de genes pleiotrópicos polivalentes que podrían ser genes candidatos para desarrollar variedades de cultivos resistentes a la intemperie. Estas variedades de cultivos biotecnológicos ayudarán a crear 'granjas de alto valor' para cumplir con el objetivo de un aumento sostenible en la productividad alimentaria mundial y estabilizar los precios de los alimentos al garantizar un suministro de alimentos garantizado sin fluctuaciones. También podría ayudar a crear un depósito de genes a través de la síntesis de genes artificiales para la "producción resistente de alimentos de alto valor" para el siglo XXI.

Con los nuevos desafíos del siglo XXI, la transición agrícola se ha vuelto imperativa para la seguridad alimentaria y nutricional en la nueva era. Actualmente, la agricultura enfrenta desafíos formidables para alimentar a una población en crecimiento de manera sostenible (Firbank et al. 2018). La situación se ha vuelto complicada y peor en vista del agotamiento de los recursos, el cambio climático, los desafíos debido a pandemias como la COVID-19. Existe una necesidad inmediata de explorar formas y medios para desarrollar un sistema sólido de producción de alimentos que sobreviva a los desafíos del cambio climático, la reducción de recursos y las preferencias de los consumidores por alimentos nutritivos. En 2008, la Organización para la Alimentación y la Agricultura, el Fondo Internacional para el Desarrollo Agrícola, el Programa Mundial de Alimentos de las Naciones Unidas y el Grupo Consultivo sobre Investigación Agrícola Internacional convocaron una Conferencia de alto nivel sobre la seguridad alimentaria mundial. En esta conferencia, 181 países adoptaron una declaración de que "Es esencial abordar la cuestión de cómo aumentar la resiliencia de los actuales sistemas de producción de alimentos ante los desafíos que plantea el cambio climático" (Husaini y Tuteja 2013). La Evaluación Nacional del Clima de los Estados Unidos, el Programa de Investigación del Cambio Global ha destacado que el cambio climático plantea varios desafíos para la producción de cultivos, y se espera que los rendimientos de los cultivos disminuyan debido a las temperaturas alteradas y la disponibilidad de agua, la erosión del suelo y los brotes de plagas y enfermedades (Reidmiller et al. al. 2018). Según el Informe mundial sobre crisis alimentarias (GRFC 2020), una evaluación conjunta basada en el consenso de situaciones de inseguridad alimentaria aguda en todo el mundo realizada por 16 organizaciones asociadas, los fenómenos meteorológicos extremos fueron los principales impulsores de la situación de inseguridad alimentaria aguda para casi 34 millones de personas en 25 países en 2019 en comparación con 29 millones en 2018. Además, la creciente intensidad y severidad de estos eventos climáticos extremos provocó un aumento en el número de personas que enfrentaron crisis alimentarias en 2019 en comparación con 2018 (GRFC 2020). Estos eventos climáticos extremos son generalmente una amalgama de múltiples tipos de estrés y son muy complicados de manejar.

Las plantas de cultivo a menudo experimentan más de un estrés biótico y abiótico (Hasanuzzaman et al. 2012) (Fig. 1). La tolerancia al estrés es genéticamente compleja, y dado que las plantas rara vez enfrentan un solo tipo de estrés de forma aislada, se vuelve difícil para una planta lidiar con múltiples estreses simultáneamente (Husaini 2014). La tolerancia al estrés resulta de una interacción de múltiples genes. Por ejemplo, se utilizan múltiples cascadas de señalización para la resistencia a enfermedades de amplio espectro. Es posible que se requiera la inducción de vías de respuesta de defensa tanto dependientes del ácido salicílico (SA) como del ácido jasmónico/dependiente del etileno (Li et al. 2019). Se pueden emplear genes específicos para desarrollar plantas con tolerancia a múltiples patógenos y estrés biótico. (Chun et al. 2012) han demostrado la participación crítica del óxido nítrico en ambas vías. Su estudio sugiere que la sobreexpresión de la óxido nítrico sintasa neuronal en Nicotiana tabacum puede inducir suficientemente tanto la vía dependiente de JA/ET como la vía dependiente de SA e impartir resistencia contra bacterias, hongos y virus. De manera similar, la sobreexpresión de Arabidopsis thaliana Nonexpresser of PR GENES 1 (AtNPR1), un regulador clave de la resistencia a enfermedades de amplio espectro (SAR), imparte resistencia en Fragaria vesca L. contra múltiples patógenos. Imparte resistencia contra tres enfermedades fúngicas (antracnosis causada por Colletotrichum acutatum, pudrición de la corona causada por C. gloeosporioides y mildiu polvoriento causada por Podosphaera aphanis), y una enfermedad bacteriana a saber. mancha angular de la hoja causada por Xanthomonas fragariae (Silva et al. 2015). Estas enfermedades provocan pérdidas considerables en frutos que oscilan entre el 50 y el 80%.

Los cultivos pueden desarrollar resiliencia frente al estrés a través de la ingeniería genómica y aumentar la absorción de nutrientes a través de una mejor eficiencia en el uso de nutrientes y, por lo tanto, enfrentar los desafíos de seguridad alimentaria y nutricional. Dichos cultivos ayudarán a establecer fincas de alta eficiencia capaces de generar mejores rendimientos por unidad de insumo aplicado (tiempo, espacio, mano de obra, energía).

Esta situación plantea un gran desafío para la seguridad alimentaria y nutricional de la creciente población mundial, que se prevé alcance los 9700 millones para 2050 y requerirá una mejora de la producción agrícola de al menos un 70–85 % (Alexandratos y Bruinsma 2012), (Ray et al. 2013). Sin embargo, el lado positivo es que hay un progreso impresionante en la biotecnología vegetal y la 'revolución genética' asociada para la mejora de cultivos. La pregunta crítica es si podemos explotar la biodiversidad para la seguridad alimentaria y nutricional. (McCouch et al. 2013) sugirieron que el primer paso sería obtener información de la secuencia de los genomas de los organismos para generar una "lista de partes" que pueda ayudar a descifrar los mecanismos que permiten a las plantas adaptarse a numerosos entornos y guiar la remodelación de los sistemas de cultivo para el futuro. . Podría decirse que hay millones de rasgos en un organismo complejo como el humano, pero el número de genes en el genoma humano es de solo unos 20.000. Inevitablemente, hay al menos algunos genes que afectan múltiples rasgos. El propósito básico de este documento es proporcionar una instantánea de esta 'lista' de genes candidatos con funciones críticas que causan efectos significativos en el fenotipo de la planta y, por lo tanto, pueden emplearse para desarrollar cultivos biotecnológicos resistentes a múltiples estreses.

La pleiotropía es un fenómeno en el que un solo locus afecta a dos o más rasgos fenotípicos distintos. El término fue introducido formalmente en 1910 por el genetista alemán Ludwig Plate (Stearns 2010). Mendel también había descrito un caso temprano de pleiotropía de tres caracteres (color de la cubierta de la semilla, color de la flor y manchas axiales) en su artículo clásico de 1866 (Stearns 2010), (Fairbanks y Rytting 2001). La pleiotropía no puede tratarse como un concepto unitario con una prevalencia definible. Es un conjunto de fenómenos conceptualmente relacionados pero empíricamente independientes (Paaby y Rockman 2013). Diferentes investigadores han propuesto muchas clasificaciones que no son mutuamente excluyentes (Paaby y Rockman 2013), (Hodgkin 2002), (Solovieff et al. 2013), (Wagner y Zhang 2011). En esencia, la pleiotropía implica un mapeo de una cosa a nivel genético a múltiples cosas a nivel fenotípico (Paaby y Rockman 2013). La pleiotropía generalmente es causada por una sola función molecular involucrada en múltiples procesos biológicos (He y Zhang 2006). Caracterizar el mecanismo biológico subyacente de un efecto pleiotrópico es un desafío importante en el campo, ya que muchos modelos alternativos para un efecto de fenotipo cruzado aparente pueden ajustarse a los datos observados (Solovieff et al. 2013).

Un método popular para medir la pleiotropía es usar genotipos knock-out en un fondo homogéneo (Dudley et al. 2005). Por la misma analogía, los genotipos knock-in se utilizan para validar la función de los (trans)genes. En las últimas décadas, las técnicas de modificación genética (GM) se han utilizado para combinar y modificar genes de individuos genéticamente distantes para conferir los rasgos genéticos deseados a los cultivos biotecnológicos resultantes. Las últimas de estas técnicas se centran en la edición del genoma e incluyen métodos basados ​​en TALEN y CRISPR como Cas-Clover, Crispr-Act3 (Abdallah et al. 2015; Xianghong et al. 2018; Luo et al. 2019; Pan et al. 2021). ; Roca Paixao et al. 2019). Incluso hay margen para utilizar la estrategia de eliminación basada en CRISPR para regular a la baja los elementos reguladores en cis que funcionan como reguladores negativos del estrés abiótico (Zafar et al. 2020).

Con base en una lectura profunda de estudios anteriores, preparamos un depósito de genes pleitrópicos que deberían ser candidatos para desarrollar plantas de cultivo resistentes a la intemperie y ricas en nutrientes con tolerancia incorporada a múltiples estreses. Esta revisión se centra en extraer información útil sobre los genes que promueven la tolerancia al estrés abiótico (p. ej., sequía, salinidad, inmersión, frío, congelación y calor) y mejorar la calidad del producto. Estos 'genes de alto valor' pueden sentar una base sólida para un modelo de producción agrícola sostenible para garantizar la seguridad alimentaria y nutricional (Fig. 1). En aras de la brevedad, nos centramos en los "efectos" entre fenotipos de los transgenes seleccionados, sin discutir mucho sobre los mecanismos subyacentes de su acción, ya que eso habría estado más allá del alcance de una sola revisión. La información que se presenta a continuación será de gran utilidad para los biotecnólogos y fitomejoradores para el desarrollo de mejores cultivos. Para comprender los mecanismos individuales en detalle, se recomienda consultar los respectivos trabajos de investigación citados.

El daño oxidativo en las plantas es consecuencia de la exposición a temperaturas extremas, alta intensidad de luz, estrés hídrico, salinidad y deficiencias minerales. Durante el estrés oxidativo, se altera el equilibrio entre la producción de especies reactivas de oxígeno y la actividad inhibidora de los antioxidantes. Las plantas con altos niveles de antioxidantes, ya sea constitutivos o inducidos, tienen mejor resistencia a este daño oxidativo. Existe una correlación bien conocida entre la tolerancia al estrés y las actividades de las principales enzimas antioxidantes, a saber. superóxido dismutasa (SOD), catalasa (CAT), peroxidasa de ascorbato (APX), peroxidasa de guaicol, glutatión sintasa y glutatión reductasa (revisado en (Hossain et al. 2011)). Los experimentos que utilizan modelos de plantas transgénicas que producen en exceso estas enzimas antioxidantes proporcionan evidencia clara de que su producción en exceso mejora la tolerancia contra el estrés osmótico, las altas temperaturas, el estrés oxidativo, la fotooxidación y el daño por ozono ((Husaini et al. 2010); (Kapoor et al. 2019) ); (Sun et al. 2020)) (Tabla 1). Una lectura atenta de la tabla muestra que ha pasado casi una década y media desde que se descubrieron sus propiedades de eliminación de ROS utilizando un enfoque transgénico. Sin embargo, aún no han sido explotados comercialmente. Las agencias reguladoras deberían permitir la evaluación crítica de estas alteraciones diseñadas en el sistema antioxidante sobre la productividad de los cultivos en entornos normales y de estrés múltiple en condiciones de campo para enfrentar con éxito los desafíos del siglo XXI.

Los factores de transcripción juegan un papel importante en el control de la expresión génica y activan las cascadas de genes que actúan juntos. Para impartir tolerancia contra múltiples estreses, una buena estrategia es sobreexpresar el factor de transcripción que codifica genes que controlan múltiples genes sensibles al estrés de varias vías. Algunas familias importantes de factores de transcripción actúan bajo la influencia del etileno, ácido jasmónico, SA y otras fitohormonas, lo que confiere tolerancia al estrés abiótico.

Aunque se ha recopilado mucha información sobre los factores de transcripción sobre su papel en diversos estreses abióticos, la selección de TF clave para desarrollar plantas tolerantes al estrés abiótico utilizando tecnología transgénica sigue siendo un tema importante que tenemos ante nosotros (Wang et al. 2016). Con base en la lectura de la literatura disponible relacionada con muchas familias de TF (incluidos WRKY, NF-Y, Zn-finger, etc.), proponemos usar algunos factores de transcripción seleccionados que tienen un papel comprobado en impartir tolerancia contra múltiples estreses simultáneamente (Tabla 1) .

La familia AP2/proteínas de unión a elementos sensibles al etileno (EREBP) incluye un gran grupo de TF específicos de plantas. Se caracteriza por la presencia de un dominio de unión al ADN del factor de unión al elemento sensible al etileno (ERF)/AP2 altamente conservado que interactúa directamente con la caja GCC y/o el elemento sensible a la deshidratación (DRE)/elemento repetido C, cis- elementos que actúan en el promotor de los genes diana aguas abajo (Riechmann y Meyerowitz 1998). Estos TF AP2/EREBP se agrupan en cuatro subfamilias principales: AP2 (Apetala2), RAV (relacionado con ABI3/VP1), DREB (proteína de unión a elementos sensibles a la deshidratación) y ERF (Sakuma et al. 2002), (Sharoni et al. otros 2011). Discutimos las dos últimas subfamilias ya que son importantes para la tolerancia al estrés múltiple.

Los factores de unión a elementos sensibles al etileno: La subfamilia ERF es el grupo más grande de la familia AP2/EREBP TF (Dietz et al. 2010) y funciona en la tolerancia al estrés de las plantas al regular los genes sensibles al estrés a través de la interacción con el elemento cis GCC cajas con una secuencia central de AGCCGCC (Ohme-Takagi y Shinshi 1995); (Hao et al. 1998). El gen del factor de respuesta al etileno (ERF) imparte tolerancia a múltiples factores de estrés como la sequía, la salinidad, el frío, los patógenos, etc. (Tabla 2). Esto se debe en parte a su participación en vías de señalización hormonal como etileno, JA o SA (Liang et al. 2008). Los ERF actúan como un centro regulatorio clave. Estos están involucrados en el etileno, el jasmonato, el ácido abscísico (ABA) y la señalización redox en muchos estreses abióticos (Müller y Munné-Bosch 2015). Cuando se sobreexpresa constitutivamente en tabaco transgénico, el ERF del tomate confiere una mayor tolerancia a la sal y los patógenos al activar la expresión de genes relacionados con patógenos (Wang et al. 2004). De manera similar, las líneas transgénicas de tabaco que sobreexpresan Tsi1 mostraron una mayor tolerancia a la sal y resistencia a los patógenos (Park et al. 2001). La expresión de muchos genes relacionados con la patogénesis (PR), como PR1, PR2, PR3, SAR8.2 y osmotina, se activó incluso en condiciones sin estrés. La sobreexpresión de GmERF3 impartió resistencia contra el virus del mosaico del tabaco (TMV) y mejoró la salinidad y la tolerancia a la sequía en el tabaco (Zhang et al. 2009).

Factores de unión a elementos sensibles a la deshidratación (DREB): los DREB son factores de transcripción bien caracterizados que se sabe que desempeñan un papel importante en la regulación de la expresión génica en respuesta al estrés abiótico de manera independiente y dependiente de ABA (Tabla 2). La sobreexpresión de HvCBF4 de cebada en arroz activa quince genes de arroz y aumenta la tolerancia a la sequía, la alta salinidad y el estrés por baja temperatura sin atrofiar el crecimiento (Oh et al. 2007). (Hsieh et al. 2002) informaron una mejor tolerancia a la sequía, el frío y el estrés oxidativo de las plantas de tomate que expresan Arabidopsis DREB1. De manera similar, la sobreexpresión de DREB1 en Arabidopsis da como resultado la activación de la expresión de muchos genes de tolerancia al estrés y mejora la tolerancia de la planta a la sequía, la alta salinidad y/o la congelación (Jaglo-Ottosen et al. 1998); (Liu et al. 1998). La sobreexpresión de DREB1A y OsDREB1 en plantas transgénicas de Arabidopsis y arroz, respectivamente, imparte una mayor tolerancia a la sequía, la alta salinidad y el estrés por congelación (Kasuga et al. 1999); (Gilmour et al. 2000); (Ito et al. 2006). DREB1A induce la expresión de genes de tolerancia al estrés como kin1, rd29A, rd22, cor6.6 y cor15a (Park et al. 2001). En un interesante estudio en Arabidopsis, se informó que un gen de cistatina (inhibidor de cisteína proteinasa) AtCYSa posee un elemento sensible a la deshidratación (DRE) y un elemento sensible al ácido abscísico (ABA) (ABRE) en su región promotora (Zhang et al. 2008). En Arabidopsis y levaduras transgénicas, esta característica convirtió a AtCYSa en un gen diana de DREB1A y AREB, y mejoró la tolerancia frente al estrés por sal, oxidación, sequía y frío. La sobreexpresión de GmDREB2 y OsDREB2A en plantas transgénicas mejora la tolerancia a la sequía y la sal (Chen et al. 2007); (Mallikarjuna et al. 2011). La sobreexpresión de ZmDREB2A da como resultado una mejor tolerancia al estrés por sequía y una mayor tolerancia térmica, lo que indica que ZmDREB2A tenía una función dual de mediar en la expresión de genes que responden al estrés por agua y calor (Qin et al. 2007). De manera similar, las plantas transgénicas de Arabidopsis que sobreexpresan DREB2A muestran una mayor tolerancia térmica, además de la tolerancia contra el estrés hídrico (Sakuma et al. 2006).

Las vías de percepción y señalización son componentes vitales de una respuesta adaptativa para la supervivencia de las plantas en condiciones de estrés. Las proteínas quinasas activadas por mitógenos (MAPK) son proteínas quinasas de serina/treonina, que fosforilan varios sustratos involucrados en numerosas respuestas celulares de plantas. Desempeñan un papel vital en las vías de transducción de señales. Varias tensiones como baja temperatura, heridas, alta osmolaridad, alta salinidad y ROS sirven como señales para activar la cascada MAPK. La cascada MAPK es un punto de convergencia crucial para la comunicación cruzada entre diferentes respuestas al estrés abiótico (Tabla 3). Para dilucidar, los estudios de sobreexpresión y silenciamiento de genes en GhRaf19, un gen MAPKKK similar a Raf, revelaron efectos contrastantes sobre la sequía y el estrés salino en comparación con el estrés por frío (Jia et al. 2016). El silenciamiento del gen inducido por virus de este gen en algodón y N. benthamiana mejoró la tolerancia contra el estrés por sequía y sal, mientras que su sobreexpresión mejoró la resistencia contra el estrés por frío y viceversa. En el maíz transgénico, la sobreexpresión constitutiva de MAPKKK/proteína quinasa 1 de Nicotiana provoca la activación de una cascada de señales oxidativas. Da como resultado tasas fotosintéticas más altas en los transgénicos y tolerancia al frío, el calor y la salinidad (Shou et al. 2004). Las plantas transgénicas que sobreexpresan Arabidopsis MAPK quinasa 2 (MKK2) muestran tolerancia contra la sal y la congelación, mientras que los mutantes nulos mkk2 son hipersensibles al estrés por sal y frío (Teige et al. 2004). La sobreexpresión de MKK2 provoca una regulación positiva constitutiva de 152 genes implicados en la señalización del estrés, el metabolismo y la regulación transcripcional. También provoca una regulación ascendente de la actividad MPK4, MPK6 corriente abajo en plantas transgénicas. Las plantas de tabaco transgénicas que sobreexpresan constitutivamente NPK1 (un ortólogo de ANP1 de tabaco activo) poseen mejor tolerancia a la sequía, la sal y el frío que las plantas de tipo salvaje (Kovtun et al. 2000). La sobreexpresión de osMAPK5 en arroz transgénico resulta en tolerancia contra el estrés salino y otros estreses abióticos (Xiong y Yang 2003). La sobreexpresión de ZmMPK17 en tabaco transgénico da como resultado una mayor tolerancia contra el estrés osmótico, el resfriado y los patógenos virales (Pan et al. 2012a). El gen CDPK7 del arroz es un regulador positivo en la activación de genes sensibles al estrés por sal/sequía y ha impartido con éxito tolerancia contra el estrés por frío, sequía y salinidad en plantas transgénicas (Saijo et al. 2000) (Tabla 3).

La osmotina es una proteína PR-5c rica en cisteína. Se descubrió como una proteína sensible al estrés similar a la taumatina sintetizada y acumulada por las células del tabaco bajo estrés por sal y desecación (Singh et al. 1985). Desempeña un papel importante en la protección de las membranas plasmáticas de las plantas en condiciones de bajo potencial hídrico de las plantas (Viktorova et al. 2012). También se acumula en plantas bajo exposición prolongada al frío (D'angeli y Altamura 2007), y su expresión también es inducida por SA, ABA, auxina, luz ultravioleta, heridas, infección fúngica, oomicetos, bacterias y virus (Fagoaga et al. otros 2001); (Anil Kumar et al. 2015); revisado en (Husaini et al. 2011); (Husaini y Neri 2016).

Existen numerosos informes que muestran que la osmotina y sus homólogos imparten: (a) tolerancia a la sal (Singh et al. 1987, 1985); (Bol et al. 1990); (Zhu et al. 1993), 1995; (Barthakur et al. 2001); (Sokhansanj et al. 2006); (Husaini y Abdin 2008a); (Goel et al. 2010), (b) tolerancia a la sequía (Barthakur et al. 2001); (Parkhi et al. 2009); (Sokhansanj et al. 2006); (Husaini y Abdin 2008b); (Goel et al. 2010), (c) tolerancia al frío (D'angeli y Altamura 2007), (d) y protección contra hongos patógenos también (Raghothama et al. 1993); (Liu et al. 1994); (Abad et al. 1996); (Scovel et al. 2000); (Ramos et al. 2015), (Xue et al. 2016); (Sripriya et al. 2017). La osmotina de la planta de resurrección Tripogon loliiformis se ha utilizado para conferir tolerancia a múltiples estreses abióticos simultáneamente (frío, sequía y salinidad) en arroz transgénico (Le et al. 2018). En conjunto, la osmotina podría ser útil para desarrollar plantas modificadas genéticamente tolerantes al estrés biótico y abiótico (revisado en (Husaini y Rafiqi 2012), (Husaini y Neri 2016)) (Tabla 4).

La deficiencia de minerales en los seres humanos es un grave desafío global (Singh et al. 2010). Se utilizan enfoques como la diversificación de la dieta, la suplementación a través de minerales, la fortificación de los alimentos y la biofortificación para abordar el problema. La aplicación de micro y macronutrientes minerales junto con variedades mejoradas con mayor absorción de elementos minerales es una buena estrategia para la biofortificación de cultivos comestibles (Graham et al. 2001) (Graham et al. 2007); (Bouis 2000; Bouis et al. 2003); (Genc et al. 2005); (Blanco y Broadley 2005) (Pfeiffer y McClafferty 2007). Una consideración importante es que estos elementos deben estar biodisponibles para los humanos para que el intestino los absorba durante el proceso de digestión y asimilación. El uso de plantas transgénicas para aumentar los micronutrientes en los cultivos de alimentos básicos es un enfoque prometedor. El contenido de hierro en las semillas de arroz se puede mejorar mediante la sobreexpresión del gen de la nicotianamina sintasa (NAS), que cataliza la trimerización de la S-adenosil metionina para formar nicotianamina (NA) y nicotianamina aminotransferasa (Bashir et al. 2006); (Haydon y Cobbett 2007); (Kim et al. 2006). La sobreexpresión de NAS aumenta la secreción de fitosideróforos y la absorción de hierro. NA quela los cationes Fe(II) y Fe(III), y juega un papel importante en su translocación y homeostasis (Takahashi et al. 2001); (Koike et al. 2004). El hierro es transportado desde el citoplasma al plástido por una permeasa en los cloroplastos 1 (Duy et al. 2007). Se asocia con la ferritina, una proteína de almacenamiento de hierro ubicada en el plástido (Briat et al. 1999); (Petit et al. 2001). En el arroz transgénico, se ha demostrado que la expresión combinada de Pvferritin y AtNAS1 causa un aumento de seis veces en el contenido de hierro en el endospermo. La fitasa no impide esta acumulación de hierro, sino que por el contrario ayuda a reducir el fitato antinutriente de hierro. Por lo tanto, se puede concluir que la sobreexpresión de NAS y ferritina en plantas transgénicas puede aumentar la translocación de metales a las semillas. Otro enfoque consiste en eliminar los genes implicados en la vía biosintética del fitato en los cultivos, aumentando así la biodisponibilidad del hierro y el zinc para los seres humanos. Este enfoque ha tenido éxito en el arroz y el trigo, donde se desarrollaron variedades bajas en fitato utilizando ARNi o CRISPR-Cas mediada por la eliminación del gen Inositol 1,3,4,5,6-pentakisfosfato 2-quinasa (IPK1) (Ali et al. 2013 ), (Aggarwal et al. 2018), (Ibrahim et al. 2021).

En el suelo, la disponibilidad de minerales está influenciada por su pH, capacidad de intercambio catiónico, condiciones redox, actividad microbiana, contenido de agua, estructura del suelo y contenido de materia orgánica (Shuman 1998); (Frossard et al. 2000). Fe, Zn, Cu, Ca y Mg en sus formas catiónicas pueden ser absorbidos por las raíces de todas las especies de plantas, mientras que Fe, Zn y Cu pueden ser absorbidos por especies de gramíneas también como quelatos de metales. La fitodisponibilidad de Fe, Zn y Cu generalmente aumenta en la rizosfera de los cultivos por la exudación de protones, sideróforos y ácidos orgánicos por parte de las raíces (Hoffland et al. 2006); (Ismail et al. 2007); (Degryse et al. 2008).

Las plantas utilizan dos estrategias para la absorción de hierro del suelo (Grotz y Guerinot 2006); (Puig et al. 2007). En especies no gramíneas, las raíces secretan ácidos orgánicos y compuestos fenólicos para acidificar la rizosfera y mejorar la concentración de Fe3+ en el suelo. El Fe3+ se quela a estos compuestos y posteriormente es reducido por las reductasas férricas a Fe2+ en la epidermis de la raíz (Robinson et al. 1999); (Wu et al. 2005); (Mukherjee et al. 2006). Luego, el transportador regulado por zinc y el transportador regulado por hierro (IRT) median la entrada de Fe2+ a las células de la raíz (Ishimaru et al. 2006; Vert et al. 2002). En la segunda estrategia, empleada por cereales y pastos, se secretan fitosideróforos para quelar el Fe3+, y las células de la raíz absorben el complejo Fe3+-fitosideróforo (Ishimaru et al. 2006; von Wirén et al. 1995).

La proteína de la raya amarilla 1 del maíz (YS1) pertenece a la familia de transportadores de oligopéptidos (OPT) y es un simportador de complejo metálico acoplado a protones (Schaaf et al. 2004). Sus homólogos juegan un papel vital en la absorción del fitosideróforo Fe3+ por las especies de gramíneas (plantas de estrategia II) (Haydon y Cobbett 2007; Ishimaru et al. 2006; Puig et al. 2007). Las proteínas YSL y los OPT asociados cargan y descargan complejos Fe2+-nicotianamina (Fe2+-NA) dentro y fuera del floema para la reubicación del hierro dentro de la planta. OsYSL2 es un transportador de Fe(II)–NA y Mn(II)–NA implicado en el transporte del floema tanto de hierro como de manganeso en el arroz (Koike et al. 2004).

Además, las proteínas YSL catalizan la absorción de complejos Zn-fitosideróforo en especies de plantas gramíneas (plantas de estrategia II) (Haydon y Cobbett 2007; Suzuki et al. 2006; von Wirén et al. 1996). Aunque algunos canales de Ca2+ en la membrana plasmática son permeables a Zn2+ (Demidchik et al. 2002; White et al. 2002), la mayor parte de la entrada de Zn2+ en el citoplasma es facilitada por las ZIP (Assunção et al. 2001; Broadley et al. 2007; Colangelo y Guerinot 2006; Lopez-Millan et al. 2004; Palmgren et al. 2008; Pence et al. 2000). La familia ZIP media la entrada de Zn2+ en las células de la hoja (Ishimaru et al. 2005). Las proteínas YSL cargan zinc en el floema, donde se transporta como un complejo Zn-NA a los tejidos sumideros (Gross et al. 2003; Haydon y Cobbett 2007; Krüger et al. 2002; Puig et al. 2007; Waters y Grusak 2008 ). Curiosamente, las plantas que hiperacumulan Zn exhiben una expresión constitutivamente alta de genes que codifican ZIP, proteínas YSL y NAS.

Se ha demostrado que la proteína YSL juega un papel vital en la carga de Cu en el floema, que luego se transporta como complejo Cu-NA (Mira et al. 2001) (DiDonato et al. 2004; Guo et al. 2003; Puig et al. 2007); (Aguas y Grusak 2008). Curiosamente, las proteínas YSL transportan tanto los complejos Cu-NA como los cationes libres Cu2+ y Fe2+ (Wintz et al. 2003).

Los resultados de la investigación anterior muestran claramente que la sobreexpresión de YSL y NAS puede aumentar la absorción y translocación de metales, especialmente hierro, zinc, manganeso y cobre en plantas transgénicas. Tales estudios deben emprenderse para abordar los graves problemas de desnutrición mineral en mujeres y niños. Varios genes juegan un papel vital en la biofortificación (Tabla 5). Sin embargo, existe la necesidad de identificar muchos más genes candidatos que puedan impartir atributos de ganancia de función a los cultivos modificados genéticamente. Con base en la literatura disponible, en la Tabla 6 se presenta un conjunto de algunos de estos genes candidatos.

El proyecto de mejoramiento de cultivos más exitoso fue la incorporación de genes semienanos para crear las variedades modernas de alto rendimiento que comenzó con el lanzamiento de IR8 hace 60 años, lo que impulsó la Revolución Verde en el arroz (Zeigler 2007). La producción de 'Golden Rice' fue otro avance significativo e involucró la transferencia de genes necesarios para la acumulación de carotenoides (precursores de vitamina A) en el endospermo del arroz (Ye et al. 2000); (Potrykus 2003). El resultado fue que alrededor de 140 g de arroz proporcionaron la dosis diaria recomendada de betacaroteno de un niño (Raney y Pingali 2007) y se ha demostrado que se convierte de manera eficiente en vitamina A en humanos (Tang et al. 2009). Los cultivos transgénicos no han desarrollado todo su potencial para brindar soluciones prácticas a los usuarios finales, especialmente en los países en desarrollo. Hubo un informe en 2001, en el que la Comisión Europea confirmó la seguridad de los cultivos y alimentos GM, después de una minuciosa investigación que abarcó 15 años e involucró 81 proyectos con 400 científicos. Incluso el ex fundador de Greenpeace, el Dr. Patrick Moore, criticó a Greenpeace por cometer un "crimen contra la humanidad" por su oposición al arroz dorado transgénico. Además, 107 premios Nobel instaron a Greenpeace y sus partidarios a "abandonar su campaña contra los 'OGM' en general y el Arroz Dorado en particular". Sin embargo, el arroz dorado aún no ha visto la luz del día, ¡cortesía de la biopolítica! Un rayo de luz reciente en la nube oscura es que Filipinas aprobó recientemente en julio de 2021 la producción comercial de arroz dorado y se convirtió en el primer país en hacerlo.

A pesar de los prometedores resultados de la investigación de cultivos genéticamente modificados con características agronómicas beneficiosas como una mayor tolerancia a la sequía, tolerancia a la sal y resistencia a los insectos, desarrollados por investigaciones financiadas con fondos públicos, estos no han llegado a los usuarios finales debido al costo extremadamente alto del cumplimiento normativo. Además de las preocupaciones políticas, socioeconómicas, culturales y éticas sobre los cultivos biotecnológicos modernos relacionadas con el temor al "neocolonialismo" tecnológico en los países en desarrollo, los derechos de propiedad intelectual, la propiedad de la tierra, las elecciones de los clientes, las percepciones culturales y religiosas negativas y el "miedo a la desconocidos' han impedido la expansión de estos cultivos. Estas preocupaciones públicas alimentadas y apoyadas por intereses creados han llevado a la sobrerregulación de esta tecnología, amenazando con retrasar sus aplicaciones en la agricultura revisadas en (Husaini y Tuteja 2013). Se estima que cuesta hasta US$20 millones obtener la certificación comercial de un solo cultivo GM. El profesor MS Swaminathan, ganador del 1er Premio Mundial de la Alimentación, se ha pronunciado por promover más investigación del sector público en tecnología GM para que pueda haber inclusión en el acceso a la tecnología (Husaini y Sohail 2018). ¡Ya es hora de que se muestre voluntad política para desarrollar cultivos transgénicos en el sector público, ya que un régimen regulatorio complicado y costoso es una bendición disfrazada para las multinacionales!

La agricultura es fundamental para la seguridad alimentaria y nutricional, así como para el bienestar general de la mayoría de la población. La evolución de sistemas alimentarios resilientes, holísticos y seguros que se adapten al cambio climático y otros factores de estrés es indispensable para la supervivencia humana en el siglo XXI. Aquí, demostramos el papel de los genes pleiotrópicos de múltiples funciones de efecto principal para impartir tolerancia contra múltiples estreses per se o mediante la modulación de vías reguladoras. Los cultivos diseñados con estos genes pueden ayudar a adoptar mejor las tecnologías de conservación de recursos, que son beneficiosas para la sostenibilidad ambiental. Estos cultivos tendrán un mejor valor nutricional, mayor eficiencia en el uso de nitrógeno y agua, tolerancia a enfermedades y plagas, y podrán soportar la escasez de agua, inundaciones, altas temperaturas, clima frío, salinidad, toxicidad mineral, etc. Además de reducir las emisiones de carbono al reducir el combustible consumo, estos también pueden ayudar en el secuestro de carbono. En el futuro, los cultivos biotecnológicos se desarrollarán utilizando la ingeniería genómica de estos genes pleiotrópicos. Incluso pueden sintetizarse artificialmente y piramidarse para combatir problemas que involucran rasgos muy complejos. Para crear un repertorio de cultivos resilientes de alto valor para 'granjas de alto valor', estos genes serán un activo indispensable.

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AMH agradece a la Sra. Asma Khurshid por la ayuda en la recopilación de literatura relevante para el manuscrito.

Laboratorio de Ingeniería Genómica y Biotecnología Social, División de Biotecnología Vegetal, Universidad Sher-e-Kashmir de Ciencias Agrícolas y Tecnología de Cachemira, Srinagar, Jammu y Cachemira, 190025, India

Amjad M. Husaini

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Correspondencia a Amjad M. Husaini.

El autor declara no tener intereses en competencia.

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Editor asociado Chenwu Xu.

Reimpresiones y permisos

Husaini, AM Genes pleiotrópicos de alto valor para desarrollar múltiples cultivos biofortificados tolerantes al estrés para los desafíos del siglo XXI. Herencia 128, 460–472 (2022). https://doi.org/10.1038/s41437-022-00500-w

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Recibido: 28 noviembre 2021

Revisado: 05 enero 2022

Aceptado: 05 enero 2022

Publicado: 16 febrero 2022

Fecha de emisión: junio de 2022

DOI: https://doi.org/10.1038/s41437-022-00500-w

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