Cómo nutre la naturaleza: la actividad de la amígdala disminuye como resultado de una

Molecular Psychiatry volumen 27, páginas 4446–4452 (2022)Citar este artículo

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Dado que vivir en ciudades se asocia con un mayor riesgo de trastornos mentales como los trastornos de ansiedad, la depresión y la esquizofrenia, es esencial comprender cómo la exposición a entornos urbanos y naturales afecta la salud mental y el cerebro. Se ha demostrado que la amígdala se activa más durante una tarea de estrés en los habitantes urbanos en comparación con los habitantes rurales. Sin embargo, ningún estudio hasta el momento ha examinado los efectos causales de los entornos naturales y urbanos en los mecanismos cerebrales relacionados con el estrés. Para abordar esta pregunta, llevamos a cabo un estudio de intervención para investigar los cambios en las regiones cerebrales relacionadas con el estrés como efecto de una caminata de una hora en un entorno urbano (calle concurrida) frente a un entorno natural (bosque). La activación cerebral se midió en 63 participantes sanos, antes y después de la caminata, mediante una tarea de rostros temerosos y una tarea de estrés social. Nuestros hallazgos revelan que la activación de la amígdala disminuye después de la caminata en la naturaleza, mientras que permanece estable después de la caminata en un entorno urbano. Estos resultados sugieren que dar un paseo por la naturaleza puede tener efectos salutogénicos en las regiones cerebrales relacionadas con el estrés y, en consecuencia, puede actuar como una medida preventiva contra la tensión mental y, potencialmente, la enfermedad. Dada la urbanización en rápido aumento, los presentes resultados pueden influir en la planificación urbana para crear áreas verdes más accesibles y adaptar los entornos urbanos de una manera que sea beneficiosa para la salud mental de los ciudadanos.

El cerebro humano está moldeado por su entorno. El aumento de la urbanización ha sido uno de los principales cambios recientes en nuestro entorno, lo que ha dado lugar a que más de la mitad de la población mundial viva actualmente en ciudades, y se prevé que aumente al 68 % para 2050 [1].

Aunque la urbanización tiene muchas ventajas, vivir en una ciudad es un factor de riesgo bien conocido para la salud mental [2]. Los problemas de salud mental como la ansiedad, los trastornos del estado de ánimo, la depresión mayor y la esquizofrenia son hasta un 56 % más comunes en los entornos urbanos que en los rurales [3]. Se ha sugerido que la educación urbana es el factor ambiental más importante para el desarrollo de la esquizofrenia [4], y representa más del 30 % de la incidencia de la esquizofrenia [5]. Dado que existe una relación constante de dosis-respuesta entre la esquizofrenia y el entorno urbano, incluso cuando se controlan posibles factores de confusión como factores sociodemográficos, antecedentes familiares, abuso de drogas y tamaño de la red social [4], la hipótesis es que el entorno urbano está relacionado con mayor incidencia de esquizofrenia a través de un mayor estrés social [6, 7].

Por otro lado, la exposición a la naturaleza proporciona restauración atencional y alivio del estrés [8, 9]. La hipótesis de la biofilia afirma que los humanos sentimos una tendencia innata a conectarnos con la naturaleza ya que esta actitud está arraigada en nuestra historia evolutiva [10, 11]. La investigación sobre los efectos beneficiosos de la naturaleza ha estado motivada principalmente por dos marcos teóricos: la teoría de la restauración de la atención (ART) [12] y la teoría de la recuperación del estrés (SRT) [13], que explican los beneficios psicológicos de la naturaleza desde diferentes perspectivas. ART se enfoca en la restauración cognitiva a través de la exposición a la naturaleza. La noción es que la naturaleza invoca la atención involuntaria permitiendo que los procesos de atención voluntaria se recuperen [14]. SRT, por otro lado, enfatiza las respuestas afectivas en contacto con la naturaleza, que conducen a la restauración. Según SRT, el proceso restaurativo está relacionado con la capacidad de reducción del estrés de los entornos naturales que implica un aumento de las emociones positivas, así como una disminución de la excitación y las emociones negativas como el miedo [9, 13].

Un creciente cuerpo de investigación empírica ha demostrado los beneficios cognitivos y afectivos de la exposición a entornos naturales. Pasar tiempo en la naturaleza puede mejorar la capacidad de la memoria de trabajo [15], restaurar la atención dirigida [8] y reducir las emociones negativas y el estrés [16,17,18]. La evidencia de los efectos beneficiosos de la naturaleza sobre el estrés se ha observado no solo en las evaluaciones psicológicas, sino también en los indicadores fisiológicos del estrés, es decir, en la disminución de la frecuencia cardíaca, la presión arterial y la hormona cortisol relacionada con el estrés [19, 20].

Aunque los efectos beneficiosos de la exposición a la naturaleza se han demostrado repetidamente, se desconocen los fundamentos neuronales de estos efectos. En un estudio transversal fundamental, se demostró que la amígdala se activa más durante una tarea de estrés social en habitantes urbanos en comparación con los habitantes rurales [21]. Sin embargo, se necesitan estudios de intervención para demostrar los efectos causales de los entornos naturales y urbanos en el cerebro. En un único estudio de intervención de resonancia magnética funcional (fMRI) realizado hasta ahora, se demostró que una caminata de 90 minutos en la naturaleza disminuyó la rumia y la actividad autoinformadas en la corteza prefrontal subgenual (sgPFC), asociada con la rumia, mientras que no hubo cambio tras el paseo urbano [22].

Sin embargo, hasta donde sabemos, no ha habido ningún estudio de intervención de fMRI que examine los efectos causales de la exposición a entornos urbanos frente a los naturales en las regiones cerebrales relacionadas con el estrés. Y lo que es más importante, los hallazgos anteriores no aclaran si el alivio del estrés después de estar en la naturaleza es el resultado de la exposición al entorno natural en sí o simplemente de la ausencia de efectos urbanos perjudiciales. Para abordar estas preguntas, llevamos a cabo un estudio de intervención de fMRI que investigó la actividad cerebral antes y después de una exposición de una hora a entornos naturales versus urbanos. Presumimos que las regiones cerebrales relacionadas con el estrés estarían menos activadas después de la exposición al entorno natural en comparación con el entorno urbano, en relación con la activación de referencia antes de la caminata. Las regiones cerebrales de interés (ROI) definidas a priori y registradas previamente (https://aspredicted.org/tm629.pdf) incluyeron la amígdala, la corteza cingulada anterior (ACC) y la corteza prefrontal dorsolateral (dlPFC).

Los participantes fueron reclutados de la base de datos Castellum del Instituto Max Planck para el Desarrollo Humano en Berlín, a través de listas de correo de universidades de Berlín y a través de la plataforma en línea ebay-kleineanzeigen.de. A los participantes se les dijo que participarían en un estudio de resonancia magnética y que darían un paseo, pero no se les informó sobre la pregunta de investigación del estudio. Todos los participantes hablaban alemán con fluidez, eran diestros y no se les diagnosticó ningún trastorno psicológico o neurológico. Una estimación del tamaño de la muestra utilizando G*Power resultó en la necesidad de 54 participantes para permitir un tamaño de efecto medio. Probamos a 9 participantes más para asegurarnos de que los posibles abandonos no redujeran el tamaño de la muestra por debajo del número que decidimos. La muestra final consistió en 63 participantes (29 mujeres, edad media total = 27,21 años, SD = 6,61, rango de edad = 18-47 años). Los participantes fueron asignados de forma pseudoaleatoria a un paseo por la naturaleza (32 participantes) o a un paseo urbano (31 participantes), controlando que hombres y mujeres estuvieran igualmente distribuidos en ambos entornos. Durante la aleatorización, también se controló que el número de caminatas vespertinas se distribuyera equitativamente entre las condiciones. En la Tabla complementaria 1 se muestra una descripción general de las variables de control en las dos condiciones.

El estudio fue aprobado por el Comité de Ética Psicológica Local del Centro de Medicina Psicosocial del Centro Médico Universitario Hamburg-Eppendorf en Hamburgo, Alemania (LPEK-0054). Obtuvimos el consentimiento informado por escrito de todos los participantes y recibieron una compensación monetaria por la participación en el estudio.

El experimento se realizó a fines del verano/otoño de 2019 durante el día, entre las 10:00 a. m. y las 5:00 p. m. El diagrama de flujo del procedimiento del estudio se muestra en la Fig. 1. Al llegar, los participantes firmaron el consentimiento informado, completaron los cuestionarios, y realizó una tarea de memoria de trabajo. Posteriormente, los participantes se sometieron a un procedimiento de escaneo fMRI que incluía preguntas sobre la rumia [23], la Tarea de caras temerosas (FFT) [24] y la Tarea de estrés de imágenes de Montreal (MIST) [25]. El MIST se administró para inducir estrés social, ya que el SRT [13] plantea la hipótesis de que el potencial restaurador de la naturaleza es más evidente cuando el individuo se encuentra en un estado de estrés. El orden de la FFT y MIST se equilibró entre sujetos, sin embargo, el orden fue el mismo dentro de los sujetos, en la prueba previa y posterior.

Antes de la caminata, los participantes completaron cuestionarios y se sometieron al procedimiento de escaneo fMRI, que incluyó la tarea de rostros temerosos y la tarea de estrés por imágenes de Montreal. Posteriormente, cada participante fue asignado aleatoriamente a una caminata de 60 min, ya sea en un entorno natural o urbano. Después de la caminata, los participantes se sometieron nuevamente al procedimiento de escaneo fMRI y completaron los cuestionarios.

Después de la sesión de escaneo, los participantes fueron asignados aleatoriamente a una caminata de 60 minutos en un entorno natural o urbano (Fig. 2). Aunque la definición y también la dicotomía de entorno 'natural' y 'urbano' ha sido objeto de debate [26], el 'entorno natural' al que nos referimos es un bosque urbano, la zona verde más grande de la ciudad de Berlín ( bosque de Grunewald; Fig. 2b), mientras que el 'entorno urbano' se refiere a una calle concurrida en uno de los centros de la ciudad de Berlín con centros comerciales (Schloßstraße; Fig. 2c). Como se recomienda en la revisión reciente [27], se informan las ubicaciones geográficas de la caminata y las características paisajísticas de los entornos (ver Información complementaria).

a Datos GPS de dos participantes durante la caminata en el entorno natural (Berlín, Grunewald) y el entorno urbano (Berlín, Schloßstraße) mostrados en OpenStreetMap (https://www.openstreetmap.org). b Imagen de muestra del paseo en el medio natural. c Imagen de muestra del paseo en el entorno urbano.

A los participantes se les mostró la ruta exacta de la caminata en un mapa (camino recto) y fueron recogidos en el laboratorio y llevados en taxi al punto de inicio de la caminata. Llevaban un teléfono móvil que registraba los datos del sistema de posicionamiento global (GPS) de los participantes durante la caminata, para asegurarse de que caminaran por la ruta prevista (Fig. 2a). Durante la caminata, los participantes fueron equipados con una Empatica E4 (Empatica Srl, Milán, Italia), una pulsera que mide la actividad electrodérmica (EDA), la variabilidad de la frecuencia cardíaca (HRV) y la frecuencia cardíaca, como indicadores fisiológicos de estrés. Los participantes realizaron la caminata solos y se les indicó que no ingresaran a las tiendas ni usaran sus teléfonos móviles, para evitar posibles distracciones. Se les entregó un almuerzo en bolsa que podían comer durante la caminata. Después de 30 minutos, cuando el teléfono generó una señal de alarma, se dieron la vuelta y continuaron la caminata de regreso al punto de partida. Aquí fueron recogidos por un taxi y llevados de regreso al laboratorio.

Después de la caminata, se repitió el mismo procedimiento de resonancia magnética funcional, con una tarea adicional de inducción de estrés, la tarea de amenaza de evaluación social (SET) [28], una versión modificada de la prueba de estrés social de Trier [29], destinada a inducir el estrés social. y presentado solo después de la caminata, ya que razonamos que los participantes no habrían creído la historia de portada dos veces (para ver el procedimiento detallado de la tarea SET, consulte la Información complementaria). Además, los participantes informaron el nivel de atención restaurada después de la caminata a través de un cuestionario. Finalmente, los participantes fueron interrogados e informados sobre el objetivo del estudio. Dentro del alcance de este artículo, informamos sobre los resultados de fMRI en FFT y MIST.

Se utilizó una versión adaptada de Fearful Faces Task (FFT) [24], diseñada para medir la actividad de la amígdala durante las expresiones faciales temerosas y neutras. Mientras estaban en el escáner de resonancia magnética, a los participantes se les presentaron estímulos, que consistían en 15 rostros masculinos y 15 femeninos, cada uno representando una expresión facial temerosa (Condición de miedo; Fig. 3 abajo a la izquierda) o neutra (Condición neutral; Fig. 3 abajo a la derecha). Tanto las expresiones faciales temerosas como las neutras se mostraron durante 1000 ms (estímulos desenmascarados) o durante 17 ms seguidos de una máscara con expresión facial neutra presentada durante 983 ms (estímulos enmascarados). Dado que se ha demostrado que la amígdala responde a estímulos enmascarados incluso cuando la mayoría de los participantes no eran conscientes de su presencia [30,31,32], utilizamos estímulos enmascarados para examinar exploratoriamente si el grado de percepción consciente tenía un efecto sobre actividad de la amígdala. Sin embargo, no tuvimos tiempo para realizar una prueba de control perceptivo y, por lo tanto, no tenemos pruebas de que los estímulos enmascarados se procesaron realmente fuera de la conciencia de los participantes.

aa La actividad de la amígdala bilateral al observar rostros temerosos (condición de miedo) disminuyó después de la caminata en el entorno natural. b La actividad de la amígdala bilateral al observar rostros neutrales (condición neutral) disminuyó después de la caminata en el entorno natural. c Región de interés, la amígdala bilateral tal como se define en el Atlas de etiquetado anatómico automatizado 2. Abajo: Estímulos en la tarea Caras temerosas que muestran expresión facial temerosa, dentro de la condición Miedo (izquierda) y expresión facial neutra dentro de la condición Neutral (derecha). Nota: NEGRITA significa Dependiente del nivel de oxígeno en la sangre; Las diferencias significativas se indican con asteriscos (*P < 0,05; **P < 0,01); Las barras de error representan un error estándar de la media.

Utilizamos el conjunto de 60 estímulos de la base de datos FACES del Instituto Max Planck para el Desarrollo Humano en Berlín [33], que consta de fotografías de rostros sobre un fondo gris, emparejados en tamaño y luminancia. Utilizamos la base de datos FACES porque proporciona un gran conjunto de fotografías validadas de alta resolución con expresiones faciales naturales que varían según el género, la edad y la emoción. El paradigma fMRI constaba de 22 bloques con 6 imágenes intercaladas con una pausa de 200 ms entre imágenes. Cada bloque fue seguido por una cruz de fijación blanca presentada durante 9 s. Para monitorear la atención de los participantes, la cruz de fijación era roja en dos ocasiones, y se les indicó a los participantes que presionaran el botón en el cuadro de respuesta tan pronto como vieran la cruz roja en la pantalla. El orden de los estímulos se aleatorizó dentro de 10 versiones de la FFT, y la versión de la tarea se introdujo en el análisis de datos de fMRI como una covariable. Toda la secuencia de tareas duró 8 minutos y 28 s. La tarea se presentó a través de un proyector y un sistema de espejos y los participantes respondieron utilizando un cuadro de respuesta. La FFT se presentó mediante el software Presentation (versión: 19.0) y el código para la tarea utilizada en este estudio está disponible abiertamente en https://osf.io/5m2qv.

La Montreal Imaging Stress Task (MIST) [25] es un paradigma computarizado adaptado a IRMf, basado en el Trier Social Stress Test [29], con el objetivo de inducir estrés social, en el que los participantes resuelven tareas de aritmética mental con un límite de tiempo diseñado estar justo más allá de las capacidades cognitivas del participante. El MIST constaba de tres condiciones diferentes: Experimental, Control y Descanso (Fig. 1 complementaria).

En la condición Experimental, la información sobre el desempeño individual y un desempeño promedio falso de todos los participantes se presentó gráficamente después de cada respuesta. Este desempeño promedio falso fue consistentemente considerablemente mejor que el desempeño individual para inducir estrés social. En la condición Control, las tareas de aritmética mental tenían el mismo nivel de dificultad que en la condición Experimental, pero no se mostraba el desempeño de los participantes ni el desempeño promedio falso de todos los participantes y no había límite de tiempo para resolver la tarea. En la condición de Descanso, tratada como línea de base, no se mostraba ninguna tarea y se pedía a los participantes que simplemente miraran pasivamente la pantalla [25]. Para obtener información detallada sobre el procedimiento MIST, consulte la información complementaria.

Todas las imágenes se adquirieron en un escáner Siemens Tim Trio 3 T (Erlangen, Alemania) utilizando una bobina de cabeza de 32 canales. Las imágenes ponderadas en T1 se obtuvieron utilizando una secuencia de eco de gradiente tridimensional ponderada en T1 preparada con magnetización (MPRAGE; tiempo de repetición (TR) = 2500 ms; tiempo de eco (TE) = 4,77 ms; TI = 1100 ms, matriz de adquisición = 256 × 256 × 192, ángulo de giro = 7°; tamaño de vóxel 1 x 1 x 1 mm3). Se recogieron imágenes funcionales de todo el cerebro mediante una secuencia de imágenes ecoplanares (EPI) ponderada en T2* sensible al contraste BOLD (TR = 2000 ms, TE = 30 ms, matriz de adquisición = 216 × 216 × 129, ángulo de giro = 80°, espesor de corte = 3,0 mm, factor de distancia = 20%, FOV = 216 mm, tamaño de vóxel de 3 × 3 × 3 mm3, 36 cortes axiales, utilizando GRAPPA).

Los datos de imágenes funcionales se preprocesaron y analizaron utilizando el software de mapeo paramétrico estadístico (SPM12; https://www.fil.ion.ucl.ac.uk/spm/software/spm12/). Los EPI se corrigieron para el tiempo de corte y el movimiento de la cabeza y se transformaron en el espacio estándar estereotáctico normalizado del Instituto de Neuroimagen de Montreal (MNI) utilizando el algoritmo de segmentación unificado. Finalmente, se realizó un suavizado espacial con un ancho completo de 6 mm a la mitad del máximo (FWHM) del núcleo gaussiano. El tamaño de vóxel no se modificó durante el preprocesamiento, pero se mantuvo en la dimensión de adquisición original (3 × 3 × 3 mm3).

En el análisis de primer nivel de las estimaciones de FFT de activación funcional durante las condiciones (miedo desenmascarado, neutral desenmascarado, miedo enmascarado, neutral enmascarado, respuesta) se obtuvieron utilizando un paradigma relacionado con eventos. Se aplicó un filtro de paso alto (corte 128 s). Posteriormente, se realizó un análisis de todo el cerebro, utilizando un diseño factorial flexible con enfoque en la interacción del entorno (urbano vs. natural) y el tiempo (antes vs. después de la caminata). Se analizaron ambos contrastes de interacción (Miedo > Neutro y Neutro > Miedo), utilizando la corrección de error familiar (FEW) con un umbral de P < 0,05, y no sobrevivieron grupos significativos. Además, para realizar un análisis de todo el cerebro con un umbral menos riguroso, los contrastes se establecieron en un umbral de P < 0,001, sin corregir mientras se controlaban las pruebas múltiples en el nivel de grupo usando 3DClutSim en AFNI (Análisis de Neuroimágenes Funcionales) [34] y nuevamente no sobrevivieron grupos significativos.

Luego usamos un enfoque basado en el ROI, basado en nuestra hipótesis a priori, centrándonos en el ROI de la amígdala, ACC (ambos derivados del Automated Anatomic Labeling atlas 2 [35], https://www.gin.cnrs.fr/en/ tools/aal/), y dlPFC (circunvolución superior frontal izquierda y derecha), derivadas de SPM Anatomy Toolbox [36], utilizando WFU PickAtlas (https://www.nitrc.org/projects/wfu_pickatlas). El volumen de la amígdala bilateral fue de 3744 mm3, el volumen de dlPFC fue de 79,968 mm3 y el volumen de ACC fue de 21,704 mm3. Extrajimos la señal BOLD media de una ventana de tiempo de 4 a 6 s después del inicio del estímulo en todos los vóxeles dentro de cada ROI utilizando un script de Matlab basado en la caja de herramientas marsbar (versión 0.44 [37]). Razonamos que la intervención, a saber, una caminata de una hora, afectaría globalmente el nivel de estrés y, por lo tanto, la actividad cerebral relacionada con el estrés, no solo al contrastar la condición Miedo> Neutral. Para probar esto, examinamos la actividad de cada ROI (amígdala bilateral, dlPFC y ACC) en condiciones de Miedo y Neutral por separado. Dado que los resultados en ambas condiciones fueron similares, también examinamos la actividad de ROI agrupada de la condición Miedo y Neutral. Promediamos datos de estímulos desenmascarados y enmascarados, porque los resultados fueron similares.

Realizamos un ANOVA mixto de dos vías con el medio ambiente como factor entre sujetos (urbano frente a natural) y el tiempo como factor intrasujeto (antes frente a después de la caminata), en la condición Miedo y Neutral por separado, y también en la actividad combinada de ROI de las condiciones de Miedo y Neutral, mientras se enfoca en la interacción del entorno por tiempo. Se realizaron pruebas t post-hoc de dos colas dentro del entorno urbano y natural para examinar las diferencias en la actividad de ROI antes y después de la caminata en cada entorno, así como por separado dentro de las condiciones Miedo y Neutral, y la actividad combinada de este último. condiciones. Además, las subregiones de la amígdala (amígdala centromedial y laterobasal) se derivaron de un atlas de SPM Anatomy Toolbox [36] y el ANOVA mixto bidireccional se realizó de la misma manera que se describió anteriormente.

En el análisis de primer nivel del MIST, obtuvimos estimaciones de la activación funcional durante las tres condiciones dentro de un paradigma de diseño de bloques (Experimental, Control y Reposo) y aplicamos un filtro de paso alto (corte 520 s). Primero realizamos un análisis de todo el cerebro, utilizando un modelo factorial flexible y centrándonos en la interacción del entorno (urbano frente a natural) y el tiempo (antes frente a después de la caminata). Se analizaron ambos contrastes de interacción (Exp > Cont y Cont > Exp), utilizando la corrección de errores familiar con un umbral de P < 0,05 y no sobrevivieron grupos significativos. Posteriormente, para presentar un umbral más indulgente, los contrastes se establecieron en un umbral de P < 0,001, sin corregir mientras se controlaban las pruebas múltiples en el nivel de clúster utilizando 3DClustSim en AFNI [34]. Los grupos significativos dentro del contraste Experimental> Control se muestran en la Tabla complementaria 2. No sobrevivieron grupos significativos dentro del contraste Control> Experimental.

Para analizar la actividad del ROI dentro de MIST, extrajimos los valores beta dentro de cada ROI por separado para los contrastes Experimental > Descanso y Control > Descanso, para obtener los valores beta en la condición Experimental y Control en relación con la línea de base (Condición de descanso). Posteriormente, se realizó un ANOVA mixto 2 x 2 x 2 con la condición (Experimental vs. Control) y el entorno como factor entre sujetos (urbano vs. natural) y el tiempo como factor intra-sujeto (antes vs. después de la caminata). para la actividad de la amígdala, centrándose también en la interacción entorno-tiempo. Además, y de acuerdo con la forma en que se analizaron los datos de FFT, se realizaron pruebas t post-hoc con la actividad de la amígdala agrupada de la condición experimental y de control como variable dependiente para examinar si la interacción entorno-tiempo fue impulsada por un cambio en la actividad de la amígdala después de la caminata en el medio urbano o en el medio natural.

Los datos de comportamiento y los datos fisiológicos se informan en la información complementaria.

Como se planteó la hipótesis, observamos una interacción significativa entre el entorno y el tiempo en la amígdala bilateral en el Miedo [F(1,61) = 6,11, P = 0,016, η2g = 0,04; Fig. 3a] así como en la condición Neutra [F(1,61) = 4,86, P = 0,031, η2g = 0,03; Figura 3b]. Además, también se observó una interacción significativa entre el entorno y el tiempo cuando se combinó la actividad de la amígdala bilateral en condiciones de Miedo y Neutralidad [F(1,61) = 5,81, P = 0,019, η2g = 0,04]. No hubo una interacción significativa de tiempo por entorno ni en ACC ni en dlPFC en la FFT en la condición Miedo (Tabla complementaria 3), condición Neutral (Tabla complementaria 4), ni en la actividad combinada de las condiciones Miedo y Neutral (Tabla complementaria 5).

Para investigar si la interacción entorno-tiempo en la actividad de la amígdala se debió principalmente a un aumento en el entorno urbano o a una disminución en el entorno natural, realizamos pruebas t de seguimiento. Las pruebas t post-hoc pareadas de dos colas para la actividad agrupada durante la condición Miedo y neutral revelaron que la actividad de la amígdala era estable en el entorno urbano [t(30) = -0,67, P = 0,506], mientras que hubo una disminución significativa en la actividad de la amígdala después del paseo por la naturaleza [t(31) = 2,62, P = 0,014]. Una prueba t post-hoc emparejada de dos colas también mostró una disminución en la actividad de la amígdala después de la caminata en el entorno natural cuando se probó por separado dentro del Miedo [t (31) = 2.77, P = 0.009; Fig. 3a] y la condición Neutra [t(31) = 2,37, P = 0,024; Figura 3b]. Por lo tanto, la interacción entorno-tiempo fue impulsada por una disminución significativa en la actividad de la amígdala después de la caminata en la naturaleza (Fig. 3). Además, observamos que la interacción en la activación de la amígdala estaba lateralizada y principalmente impulsada por la actividad en la amígdala derecha [F(1,61) = 7,00, P = 0,010, η2g = 0,04].

Curiosamente, el análisis de la actividad de la amígdala bilateral solo durante los estímulos enmascarados también reveló una interacción significativa entre el entorno y el tiempo [F(1,61) = 5,58, P = 0,021, η2g = 0,03], que muestra una disminución después de la exposición a la entorno natural [t(31) = 2,65, P = 0,012].

De forma exploratoria, probamos diferentes subregiones de la amígdala por separado y observamos una interacción significativa de entorno por tiempo en la amígdala basolateral [F(1,61) = 5,17, P = 0,026, η2g = 0,03; Fig. 2 complementaria], también impulsada por una disminución de su actividad después de la caminata en la naturaleza [t (31) = 1.98, P = 0.057].

Tal como se planteó y en la misma dirección que en la FFT, observamos una interacción significativa del entorno por el tiempo en la actividad de la amígdala en condiciones experimentales y de control agrupadas en la MIST [F(1,61) = 5,07, P = 0,028, η2g = 0,02; Figura complementaria 3]. Del mismo modo, en la FFT, las pruebas t post-hoc pareadas de dos colas dentro de la MIST revelaron que la interacción fue impulsada por una disminución en la actividad de la amígdala después de la caminata en la naturaleza [t(31) = 1.88, P = 0.070], mientras que la amígdala la actividad permaneció estable después de la caminata en el medio urbano [t(30) = −1.28, P = 0.211]. En MIST, como en FFT, no hubo interacción de tiempo por entorno en ACC o dlPFC (Tabla complementaria 6).

No hubo una interacción significativa entre el entorno y el tiempo en las medidas de autoinforme o en la tarea cognitiva (Tablas complementarias 7, 8) ni en los indicadores fisiológicos de estrés (Tabla complementaria 9). Sin embargo, como se predijo, la restauración percibida fue mayor después de la caminata por la naturaleza que después de la caminata urbana [Z = − 3.85, P < 0.001, r = 0.49; Figura complementaria 4 y Tabla complementaria 10]. Además, los participantes que dieron un paseo por la naturaleza reportaron que disfrutaron más del paseo [Mdn = 92, IQR = 20,5], en comparación con los participantes que dieron un paseo urbano [Mdn = 70, IQR = 40,5, Z = − 2,87 , p = 0,004, r = 0,37].

Vivir en un entorno urbano se ha asociado con problemas de salud mental, como trastornos de ansiedad, depresión y esquizofrenia, siendo la crianza urbana el factor ambiental más importante para desarrollar esquizofrenia [3, 4]. Para investigar los efectos causales de los entornos urbanos y naturales en el cerebro, llevamos a cabo un estudio de intervención que examinó los cambios en las regiones cerebrales relacionadas con el estrés después de una caminata de una hora en un entorno urbano frente a uno natural. Además, nuestro objetivo fue explorar si el alivio del estrés después de la exposición a la naturaleza es el resultado del entorno natural en sí mismo o de la mera ausencia de efectos urbanos desventajosos.

En línea con nuestra hipótesis, observamos que la actividad de la amígdala disminuyó después de la caminata en la naturaleza, mientras que permaneció igual después de la caminata en el entorno urbano. Interpretamos esto como evidencia que muestra que la naturaleza es capaz de restaurar a las personas del estrés, y como una falta de evidencia de que la exposición urbana administrada también aumenta la actividad de la amígdala.

Observamos una disminución en la actividad de la amígdala después de la caminata en la naturaleza no solo durante el miedo, sino también durante las caras neutras en la FFT. Se ha demostrado que la amígdala bilateral responde tanto a las caras temerosas como a las neutras [38], aunque se informa de manera destacada que restar la actividad cerebral durante las caras neutrales de la que se produce durante las caras temerosas da como resultado la actividad de la amígdala [24, 39, 40]. Especulamos que el efecto de la exposición a la naturaleza fue más bien un efecto general que afectó a la amígdala al aumentar su umbral de activación, lo que consecuentemente llevó a un efecto de interacción tanto durante las caras temerosas como neutrales.

Además, encontramos que la actividad de la amígdala durante los estímulos enmascarados mostró el mismo efecto que durante los estímulos no enmascarados, es decir, disminuyó después de la caminata en la naturaleza, mientras que se mantuvo estable después de la caminata en el entorno urbano. Estos resultados están de acuerdo con evidencia previa que muestra que la amígdala puede activarse en respuesta a estímulos enmascarados de los que los participantes no eran conscientes, en ausencia de procesamiento cortical [30, 31] y sugieren que puede ocurrir el efecto beneficioso de la exposición a la naturaleza sobre el estrés. fuera de nuestra conciencia.

Curiosamente, observamos que el efecto de interacción entorno-tiempo fue impulsado principalmente por la actividad en la amígdala derecha, lo que está en línea con el estudio anterior que muestra una menor actividad de la amígdala en los habitantes rurales en comparación con los urbanos, también lateralizados a la amígdala derecha [21 ]. De forma exploratoria, examinamos las subregiones de la amígdala por separado y encontramos una interacción entorno-tiempo (la actividad permanece estable después de la caminata urbana, mientras que descriptivamente disminuye después de la caminata por la naturaleza) en la actividad de la amígdala basolateral, una subregión que se ha informado previamente en el contexto del condicionamiento del miedo [41] y para activarse durante la ansiedad [42].

Como se predijo, y en línea con los resultados de la FFT, observamos una interacción significativa del entorno por el tiempo en la actividad de la amígdala también en la tarea de estrés social, la MIST, con la actividad de la amígdala estable después de la caminata en el entorno urbano y descriptivamente disminuyendo después de la caminata en la naturaleza. Estos resultados indican que los efectos previstos de las caminatas en entornos naturales en las regiones cerebrales relacionadas con el estrés también se producen en condiciones de estrés social. El mismo patrón de actividad de la amígdala después de la exposición al entorno natural observado en ambas tareas, la FFT y la MIST, sugiere que una caminata de una hora en la naturaleza puede haber tenido un efecto beneficioso global sobre la actividad de la amígdala, lo que resultó en un aumento del umbral de activación de la amígdala. , independientemente de la tarea a realizar. Dado que la interacción entorno-tiempo no se observó en ACC o dlPFC ni en FFT ni en MIST, los datos implican que la amígdala puede ser una región cerebral clave relacionada con el estrés donde el entorno tiene un efecto.

Una posible explicación de por qué no se observaron cambios en las medidas de comportamiento después de la caminata puede residir en el hecho de que los cuestionarios posteriores a la prueba se refirieron al estado de ánimo y al estrés experimentado durante la hora anterior, cuando los participantes se sometieron al paradigma de inducción de estrés por resonancia magnética funcional. Por lo tanto, creemos que los cuestionarios no pudieron capturar el efecto de la caminata, sino el efecto del paradigma estresante. En estudios futuros, las medidas conductuales deben administrarse de forma breve tan pronto como los participantes regresen de la caminata, para capturar el efecto de la caminata tanto en los cuestionarios como en el paradigma fMRI.

Sin embargo, se informó que la restauración percibida, en referencia a la atención restaurada durante la caminata, fue mayor después de la caminata en la naturaleza que después de la caminata urbana, lo que está en línea con el ART [14] y estudios previos [8] que muestran que los entornos naturales tienen beneficios restauradores sobre la atención. Además, los participantes que dieron un paseo por la naturaleza disfrutaron más del paseo que los que dieron un paseo en el entorno urbano, un hallazgo que es coherente con la mayor restauración de los participantes, así como con la menor actividad de la amígdala después del paseo por la naturaleza.

Según ART, los entornos naturales restauran la cognición, mientras que en el marco de SRT, la restauración inducida por la naturaleza está relacionada con la recuperación del estrés. Aunque ART y SRT son marcos teóricos complementarios [8, 9], en el contexto de este estudio, ART enfatizaría la cognición restaurada y, por lo tanto, los efectos en las áreas cognitivas del cerebro, mientras que SRT se centraría más bien en la importancia de las áreas cerebrales relacionadas con el estrés. Dado que los resultados muestran una disminución en las áreas del cerebro relacionadas con el estrés (amígdala bilateral) después de la caminata en la naturaleza, y ningún cambio en las áreas del cerebro relacionadas con la cognición (dlPFC y ACC), los datos del cerebro del presente estudio están más en línea con SRT.

Hasta donde sabemos, este es el primer estudio que demuestra los efectos causales de la exposición aguda a un entorno natural frente a un entorno urbano en las regiones cerebrales relacionadas con el estrés, desentrañando los efectos positivos de la naturaleza de los efectos negativos de la ciudad. Demostramos que la activación de la amígdala disminuyó durante una tarea de estrés después de la exposición a la naturaleza, mientras que permaneció estable después de la exposición urbana. Esto argumenta fuertemente a favor de los efectos salutogénicos de la naturaleza en oposición a la exposición urbana que causa estrés adicional.

Los resultados presentados pueden revelar el mecanismo detrás de los efectos a largo plazo del medio ambiente en las regiones cerebrales relacionadas con el estrés. La disminución de la actividad de la amígdala como resultado de la exposición aguda a la naturaleza podría ser un mecanismo que explique la menor actividad de la amígdala durante el estrés en los habitantes rurales [21] y una mayor integridad estructural de la amígdala en los ciudadanos que viven cerca de los bosques urbanos [43]. Las exposiciones repetidas a la naturaleza pueden afectar beneficiosamente a la amígdala al aumentar su umbral de activación, lo que resulta en una menor actividad de la amígdala durante el estrés y una mayor integridad de la amígdala en los habitantes que viven cerca de entornos naturales.

Los efectos perjudiciales de los entornos urbanos relacionados con una mayor incidencia de esquizofrenia en las ciudades, como el estrés social, podrían atenuarse con la exposición a entornos naturales a través de una menor activación de la amígdala relacionada con el estrés. Dado que la esquizofrenia se ha relacionado con la educación urbana [4] y las alteraciones de la amígdala [44], pasar tiempo en la naturaleza urbana (receta verde) y, en consecuencia, disminuir el compromiso de la amígdala puede amortiguar el impacto desventajoso de la ciudad y servir como medida preventiva contra el desarrollo de la esquizofrenia. Una mayor asociación entre urbanidad y esquizofrenia en cohortes de nacimiento recientes y el rápido aumento de la urbanización sugieren que los efectos del entorno urbano pueden aumentar en el futuro [4], lo que subraya la responsabilidad de la planificación urbana de centrarse en modificar las ciudades actuales y futuras para proporcionar espacios verdes accesibles a fin de para mejorar la salud mental de los ciudadanos.

Una de las limitaciones del estudio es la falta de evidencia de que los estímulos faciales enmascarados en la FFT no se percibieran conscientemente, ya que no lo hemos probado explícitamente. Recomendamos que los estudios futuros realicen una tarea de control perceptivo para garantizar que los participantes no perciban conscientemente los estímulos enmascarados. En segundo lugar, no está claro qué aspectos de la naturaleza están impulsando el efecto de la disminución de la activación de la amígdala después de la exposición al entorno natural. Por lo tanto, los estudios futuros deben tener como objetivo identificar las características específicas de la naturaleza que son beneficiosas e impulsan la disminución de la actividad de la amígdala (por ejemplo, color verde, sonido, olores, terpenos, etc.) para comprender por qué la naturaleza induce procesos restauradores y, en consecuencia, para hacer que la terapia basada en la naturaleza sea más eficiente. En tercer lugar, a pesar de que el sendero del bosque de Grunewald donde los participantes dieron un paseo está aislado de la ciudad, es posible que los participantes hayan visto a otras personas realizando actividades de tiempo libre, como caminar o hacer ejercicio, lo que podría haber contribuido a una mayor relajación y una menor actividad de la amígdala. después del paseo por la naturaleza frente al paseo urbano. Por lo tanto, los estudios futuros deben controlar por el número de personas encontradas durante la caminata, así como por su estado afectivo, ya que este puede ser diferente en entornos naturales y urbanos. En cuarto lugar, diferentes entornos naturales pueden tener diferentes efectos en los participantes (p. ej., un bosque puede provocar miedo en lugar de relajación [45] y caminar en un bosque cuidado puede tener un impacto más positivo en el bienestar que caminar en un bosque salvaje [46] ). Por lo tanto, los estudios futuros deberían examinar los cambios en las regiones cerebrales relacionadas con el estrés después de la exposición a diferentes tipos de entornos naturales, por ejemplo, un parque urbano o un jardín botánico. Finalmente, dado que la asignación de significado a la naturaleza probablemente difiere entre culturas [47, 48], la investigación futura debería tratar de incluir participantes de diferentes orígenes culturales para examinar si los efectos beneficiosos de la naturaleza en las regiones cerebrales relacionadas con el estrés difieren entre culturas.

Para concluir, nuestros resultados demuestran que la exposición a la naturaleza durante una hora disminuye la actividad de la amígdala y puede tener efectos salutogénicos en las regiones del cerebro relacionadas con el estrés. Esto sugiere que dar un paseo por la naturaleza puede amortiguar los efectos perjudiciales del entorno urbano en las regiones del cerebro relacionadas con el estrés y, a su vez, actuar potencialmente como una medida preventiva contra el desarrollo de un trastorno mental.

Los datos que respaldan los hallazgos de este estudio están disponibles públicamente en https://osf.io/5m2qv/.

El código asociado con el análisis de datos dentro de este estudio, así como el código relacionado con las tareas, está disponible públicamente en https://osf.io/5m2qv

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Descargar referencias

Agradecemos la asistencia del equipo de resonancia magnética del Max Planck for Human Development en Berlín, compuesto por Sonali Beckmann, Nadine Taube, Thomas Feg, Sebastian Schröder, Nils Bodammer y Davide Santoro y Maike Hille, Emil Stobbe, Izabela Maria Sztuka, Carlos Raul Cassanello, Mirjam Reidick y Jakob Firnrohr por su ayuda en la recopilación de datos, así como a Nour Tawil por su ayuda en la creación de las figuras.

Financiamiento de acceso abierto habilitado y organizado por Projekt DEAL.

Instituto Max Planck para el Desarrollo Humano, Grupo Lise Meitner de Neurociencia Ambiental, Lentzeallee 94, 14195, Berlín, Alemania

Sonja Sudimac, Vera Sale y Simone Kühn

Instituto Max Planck para el Desarrollo Humano, Campus de Cognición Max Planck Dahlem (MPDCC), Lentzeallee 94, 14195, Berlín, Alemania

Sonja Sudimac, Vera Sale y Simone Kühn

Instituto Max Planck para el Desarrollo Humano, Escuela Internacional de Investigación Max Planck sobre el Curso de la Vida (LIFE), Lentzeallee 94, 14195, Berlín, Alemania

Sonja Sudimac

Centro Médico Universitario Hamburg-Eppendorf, Departamento de Psiquiatría y Psicoterapia, Martinistr. 52, 20251, Hamburgo, Alemania

simone kuehn

Max Planck UCL Centre for Computational Psychiatry and Aging Research Berlín, Alemania y Londres, Reino Unido, Lentzeallee 94, 14195, Berlín, Alemania

simone kuehn

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SS diseñó y coordinó el estudio, recopiló los datos, realizó análisis de datos de neuroimagen y análisis de datos de comportamiento, apoyó el análisis de datos fisiológicos y escribió el artículo. VS recopiló los datos, apoyó el análisis de datos de comportamiento y analizó datos fisiológicos. SK tuvo la idea del estudio, diseñó y coordinó el estudio, supervisó la adquisición y el análisis de datos y revisó el manuscrito.

Correspondencia a Sonja Sudimac.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

Nota del editor Springer Nature se mantiene neutral con respecto a los reclamos jurisdiccionales en mapas publicados y afiliaciones institucionales.

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Sudimac, S., Sale, V. & Kühn, S. Cómo nutre la naturaleza: la actividad de la amígdala disminuye como resultado de una caminata de una hora en la naturaleza. Psiquiatría Mol 27, 4446–4452 (2022). https://doi.org/10.1038/s41380-022-01720-6

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Recibido: 26 noviembre 2021

Revisado: 18 julio 2022

Aceptado: 22 de julio de 2022

Publicado: 05 septiembre 2022

Fecha de emisión: noviembre de 2022

DOI: https://doi.org/10.1038/s41380-022-01720-6

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